J Plant Biotechnol (2024) 51:129-142

Published online May 23, 2024

https://doi.org/10.5010/JPB.2024.51.014.129

© The Korean Society of Plant Biotechnology

식물에서 인의 역할과 인산염 고갈 위기 대응 방안

신나현・조래현

Received: 10 May 2024; Revised: 12 May 2024; Accepted: 12 May 2024; Published: 23 May 2024.

Phosphate depletion: research status and challenges in agriculture

Na-Hyun Shin ・Lae-Hyeon Cho

Life and Industry Convergence Research Institute, Pusan National University, Miryang 50463, Republic of Korea
Department of Plant Bioscience, College of Natural Resources and Life Science, Pusan National University, Miryang 50463, Republic of Korea

Correspondence to : e-mail: lhcho@pusan.ac.kr

Received: 10 May 2024; Revised: 12 May 2024; Accepted: 12 May 2024; Published: 23 May 2024.

This is an Open-Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

Phosphate, an important macronutrient required for plant growth, is involved in various processes, including energy metabolism, and is also a key component of nucleic acids and phospholipids. Phosphorus fertilizers are not reusable and phosphate rock, which is the only phosphorus fertilizer resource, is limited and becoming depleted. To address this issue, phosphate transporters that can absorb phosphate from underground soil and transport it to plant aerial parts have been identified in Arabidopsis and major crops, such as rice, wheat, barley, maize, and soybean. Phosphate in the soil is primarily absorbed through diffusion via phosphate gradients between the soil and plant and transported to the shoot via the xylem. The plant uses the acquired phosphate and it accumulates in the seeds, thereby influencing plant growth for the next generation. Symbiotic phosphate acquisition via arbuscular mycorrhizal fungi and the genes or quantitative trait loci involved in increased phosphate uptake with enhanced yield have been reported. However, besides climate, soil phosphate uptake is affected by various environmental factors such as soil water content, pH, texture, temperature, and element composition. Thus, developing crops with desired traits for high phosphate uptake and phosphate-use efficiency and cultivating them in appropriate environments is essential. This review provides comprehensive information on transporters and genes or quantitative trait loci that are known to enhance phosphate acquisition and transportation. Moreover, we discuss measures to address the problem of phosphorus depletion.

Keywords Phosphorus, phosphate depletion, phosphate acquisition, phosphate-use efficiency, crop yield

작물 수량성 증가를 위해서는 충분한 양분 공급이 필수적이다. 식물 성장에 필수적인 대량 영양소 중 하나인 인은 대부분의 농경지에서 가용성이 낮아 작물 수량성의 주요 제한 요소로 작용한다. 인은 식물체 내에서 주요 물질을 구성하며, 다양한 생리 대사에 관여한다. 예를 들어, 인은 유전정보를 저장하고 전달하는 DNA 및 RNA와 같은 핵산을 구성한다. 또한, 인은 세포 내 주요 에너지인 ATP를 구성하여 식물체 내 에너지 대사와 관계되어 있으며, 이를 통해 광합성, 세포 호흡, 세포 활성 조절 등 다양한 대사 과정에 관여한다. 인은 세포막의 구성성분이기도 하며, 단백질 내 아미노산 잔기 인산화 및 보조인자로써 효소 활성에도 관여한다. 근단 분열조직에서는 인 요구도가 높아 뿌리 생육에도 관여하며, 적정량의 인산은 식물에서 질소고정 및 개화에서 종자 성숙에 이르는 생식생장 과정을 증진시킨다. 식물이 이용할 수 있는 인은 주로 토양용액 내에 PO43-의 무기인산(inorganic phosphate; Pi) 형태로 존재하며, HPO42- (알칼리성 토양) 혹은 H2PO4- (산성 토양)의 이온 형태로 흡수된다. 인의 흡수는 토양 내 pH, 수분량, 기타 무기 이온들의 농도 등에 의해 영향을 받으므로 토양 내 가용 인산의 비율은 유동적이며, 매우 낮은 편이다. 실제로 온대지역 대표 토양의 표토 15 cm 깊이에서 발견되는 인의 함량을 조사한 결과, 1차 광물 형태의 인은 습윤지역과 건조지역에서 각각 900 kg ha-1와 1,600 kg ha-1였으나, 가용성 인산의 함량은 각 조건에서 0.05~0.15 kg ha-1와 0.1~0.2 kg ha-1로 매우 낮은 것으로 보고되었다(Brady et al. 2008). 식물은 영양소가 제한적인 환경에서 인을 효과적으로 획득하고 사용하기 위하여, 인의 흡수를 강화하는 전략과 체내에 흡수된 인의 재분배 사용이라는 두 가지 광범위한 전략을 진화적으로 발전시켜 왔다. 인산 흡수를 강화하기 위해 식물은 먼저 뿌리 시스템의 변화를 촉진한다. 토양 내 인산이 제한적인 환경에서 식물은 탄소의 대부분을 뿌리 발달에 사용하며, 인산 함량이 비교적 높은 편인 상부 토양층(upper soil layer)에 높은 뿌리 밀도를 가질 수 있도록 주근(primary root)의 생장은 억제하고 2차 뿌리(secondary root)의 생장을 촉진한다(Poirier et al. 2022). 또한, 수 밀리미터(mm) 밖에 확장되지 못하는 근모와 달리 최대 25 cm까지 균사를 확장할 수 있는 균근에 탄소를 제공하고 균사를 통해 인산을 비롯한 다른 영양소를 공급받기도 하며, 뿌리에서 핵산분해효소(nucleases), 포스포디에스터라제(phosphodiesterases), 피타아제(phytases) 등의 다양한 가수분해 효소를 분비하여 토양 내 유기 인산 풀(organic phosphate pool)에서 인산을 무기화(mineralization)하고 수송체(transporters)를 통해 인산을 흡수하는 전략을 가진다(Poirier et al. 2022). 이렇게 흡수된 인산은 핵산/인지질/세포막의 구성요소가 되며, 당인산(sugar phosphates) 생성 및 에너지 대사에 활용되고 종자에 저장되어 발아 시 에너지원으로 사용되기도 한다. 따라서 식물의 성장과 발달을 위해서는 충분한 양의 인이 필요한데, 인의 원료로는 인광석이 유일한 것으로 알려져 있으며, 이는 모로코, 중국, 미국 등 일부 국가에만 제한적으로 분포해 있다(Gamuyao et al. 2012). 이처럼 인광석의 양은 한정적인데, 2020년 한 해 동안 전 세계적으로 사용된 인 비료는 2000년도에 사용된 양에 비해 40% 이상 늘어난 6천만톤으로, 증가하는 인 수요로 인해 인광석의 가격 상승 및 고갈 위기가 제기되고 있다(Chen et al. 2023).

따라서 본 리뷰에서는 1)식물체 내 인의 역할, 2)식물체의 무기인산 흡수 및 재분배 기작, 그리고 이를 활용한 3)다양한 인 결핍 조건 극복 방안을 제시하고자 한다.

식물체 내 인의 역할

인은 식물 생육의 필수 영양소 중 질소(N) 및 칼륨(K)과 함께 대량으로 요구되는 원소 중 하나로, 식물체 건물중(dry weight)의 0.05~0.5%를 차지하며, 세포막 구조유지, 생체분자(biomoleculees) 합성, 세포 분열, 효소 활성/불활성, 탄소 대사 등에 관여한다(Malhotra et al. 2018). 또한, 종자 발아, 지상부 및 지하부 발달, 화기 및 종자 생성, 종자의 수량과 품질까지 식물 생육 전 단계에 관여한다(Malhotra et al. 2018). 그중에서도 가장 기본적으로, 식물세포에서 deoxyribose/ribose에 인산기를 결합함으로써 핵산을 구성하며, 뼈대(backbone chain) 구조를 온전하게 유지하여 유전정보를 후대로 전달하거나 단백질로 번역될 수 있도록 한다. 또한 인산은 다양한 형태의 인지질로 세포막을 구성한다. 식물에서 가장 풍부한 인지질인 포스파티딜콜린(phosphatidylcholine; PC)은 비색소체 막의 약 25~60%를 차지하며, 세포막을 매개로 하는 신호전달 과정에 중요한 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Botella et al. 2017). 인산의 농도는 인지질의 합성에 영향을 미치는데, 저 인산 조건에서 식물체 내 PC 농도가 일시적으로 증가하고 아실기(acyl group)가 디아실글리세롤(diacylglycerol; DAG)로 전이되어 갈락토지질(galactolipids) 합성에 관여하는 것이 알려졌다(Jouhet et al. 2003). 포스파티딜글리세롤(phosphatidylglycerol; PG)도 틸라코이드 막에 위치하여 광합성에 관계된 전자 수송에 역할을 하며, 광합성 복합체 형성 및 구조 유지에도 역할 한다(Sakurai et al. 2003; Wada and Murata 2007). 포스파티딜에탄올아민(phosphatidylethanolamine; PE)은 PC 다음으로 식물세포에 많이 존재하는 인지질로, 세포막의 융합 및 곡률(membrane curvature)에 관계하며, 포스파티딜이노시톨(phosphatidylinositol; PI)과 포스파티딜세린(phosphatidylserine; PS)은 세포 신호전달에 관여한다(Poli et al. 2016). PI의 경우, 포스파티딘산(phosphatidic acid; PA)과 함께 건조, 염해 등의 스트레스 반응에도 관여하는 것으로 알려져 있다(Hong et al. 2010).

인산은 식물체 내에서 포도당(glucose)과 결합하여 광합성/호흡/핵산 및 지질합성 등 다양한 대사회로에서 중간체의 구성요소로서 역할 한다. 식물체 내에서 가장 흔하게 발견되는 당인산은 glucose-6-phosphate (G6P)로 인산화 및 탈수소작용 등을 통해 해당과정(glycolysis), 오탄당 인산 경로(pentose-phosphate pathway; PPP), 포도당신생합성(gluconeogenesis) 등을 거쳐 ATP, NADPH를 생성하거나 포도당을 글리코겐(glycogen)으로 저장하는 데에 관여한다(Copeland and Turner 1987). 또, 인산은 G6P 이외에도 과당(fructose), 자일룰로스(xylulose), 세도헵툴로오스(sedoheptulose), 글리세르산염(glycerate), 에리트로오스(erythrose) 등과도 결합하여 해당과정, 오탄당 인산 회로, 캘빈회로 등에 관여하는 것으로도 알려져 있다(Copeland and Turner 1987). 인은 포스포에놀피루브산(phosphoenolpyruvic acid; PEP), 아실인산(acyl phosphate), 에놀인산(enol phosphate) 등 고에너지 결합을 이루고 있다. ATP 내 3개의 인산기는 모두 인산무수결합(phosphoanhydride bond)으로 구성되어 있으며, 당과는 인산에스터결합(phosphoester bond)으로 연결되어 있는데, ATP가 ADP, AMP가 될 때, 각각 34.0 kJ mol-1, 27.2 kJ mol-1의 에너지를 방출하며, 인산에스터결합으로 연결된 인산기는 13.8 kJ mol-1의 에너지를 방출한다(Malhotra et al. 2018).

식물체 내에서 인은 피트산(phytic acid; PA) 혹은 PA에 양이온이 결합한 파이테이트(phytates) 형태로 저장되는데, 대부분은 종자에 축적되며 화분, 뿌리, 줄기, 잎 등에서도 일부 발견된다(Lott et al. 2000). 벼, 보리, 수수, 밀 등 단자엽 식물은 피트산의 80~90%를 종자의 호분층에 저장하나, 옥수수는 예외적으로 약 10%의 피트산만 호분층에 축적하고 나머지는 배아에 축적하는 것으로 알려져 있다(Shi et al. 2003). 피트산은 개화 후 수일 내에 식물체 내에서 합성이 시작되어 종자 발달 및 성숙기 동안 합성 및 축적이 지속되며, 벼에서는 개화 후 10~25일 사이에 피트산 농도가 높아지는 것으로 알려져 있다(Rasmussen et al. 2010; Silva et al. 2021). 또한, PA는 Fe2+, Mg2+, Ca2+, Zn2+ 등의 금속 이온과 결합하여 파이테이트 형태로 축적되기도 하며, PA와 파이테이트는 종자 발아 시 피타아제 등에 의해 분해되어 배아에서의 발아 및 식물 생육에 양분으로 이용된다(Agostini et al. 2010; Fukushima et al. 2020; Raboy 2002).

이처럼 식물 세포 내에서 중요한 역할을 하는 인산이 식물에서 부족하게 될 경우, 다양한 결핍증상들이 나타난다(Malhotra et al. 2018). 대표적으로, 인 결핍으로 인해 세포분열이 제한되며, 그 결과 생육이 저해되고 잎은 가늘고 뾰족한 모양이 된다. 어린잎의 색은 어두운 녹색을 띠며, 노화된 잎의 경우 엽록체 보호를 위해 안토시아닌(anthocyanin)이 합성되어 자색을 띠게 된다. 또한 결핍이 심해질 경우 잎이 말리고 줄기에 갈색 반점이 생기기도 하는데, 이러한 인산 결핍 증상은 어린잎보다는 노화된 잎에서 먼저 나타난다. 또한, 인산이 결핍될 경우, 식물은 인산을 확보하고자 뿌리 생장을 집중적으로 증가시켜 식물체 내 지상부의 생장 비율이 낮아지므로, 낮은 지상부-지하부 비율(shoot-to-root ratio)이 관찰된다. 이러한 증상들의 결과로, 식물은 종자를 맺지 못하거나 충실하지 못한 종자를 생성하여 최종적으로는 수량과 품질이 크게 저하된다.

인에 대한 식물의 반응

인산이 부족한 조건에서 식물은 토양 내 인산 흡수 효율을 높이기 위해 지하부의 형태학적 및 생리학적 변화를 촉진한다. 또한, 식물체 내 인화합물의 분해를 통해 무기 형태의 인산을 생성하고 노화된 기관의 인화합물을 분해하여 인이 필요한 생장/발달기의 어린 기관으로 인산을 재분배하기도 한다.

지하부

인 결핍 조건에서 식물의 뿌리는 토양으로부터 인산 흡수 효율을 증진하기 위해 다양한 형태학적 및 생리학적 변화를 일으킨다. 인산은 Fe2+, Al3+, Ca2+ 등의 이온이나 유기물을 통해 토양에 강하게 결착되어 있고, 토양용액을 통한 인산의 이동은 매우 느리기 때문에 인산 흡수를 위하여 식물은 인산이 탐지되는 방향으로 뿌리의 성장을 촉진시켜야 한다. 가늘고 긴 뿌리는 표면적을 증가시켜 더 많은 토양을 탐지하고 인산을 포함한 다른 양분을 탐색하여 흡수하는 데 유리하다(Liu 2021). 유기물 분해로 인해 생성되는 토양 내 인산은 대부분 표토에 존재하므로, 인산이 부족한 환경에서는 얕은 뿌리(shallow root)를 가지는 것이 인산 흡수에 유리하며, 인산 부족 시, 다양한 작물에서 주근의 길이 감소 및 측근(lateral root)과 근모(root hair)의 생장 촉진이 관찰된다(Gu et al. 2016; Liu et al. 2013b; Lynch and Brown 2001; Zhao et al. 2004; Zhu et al. 2005). 또한, 식물은 인산이 결핍된 조건에서 포스파타아제(phosphatase), 말산염(malate)과 구연산염(citrate)을 포함한 다양한 카르복시산염(carboxylates), 그리고 양성자(proton; H+) 등을 세포 내외로 분비하는데, 이는 토양 내 유기물에 결합된 유기인산(organic P; Po)을 무기인산의 형태로 전환되게 하거나 H+를 방출하여 토양의 pH를 낮춤으로써 인-함유 화합물을 용해하는 등 토양 내 가용 무기인산(available Pi)을 증가시키는 작용을 한다(Matsushima et al. 2021; More et al. 2020). 인이 충분한 환경에서 식물은 뿌리의 수송체를 통해 인을 흡수하지만, 인이 부족한 환경에서는 공생 균근과의 상호작용에 주로 의존하게 된다(Glassop et al. 2005; Grun et al. 2018; Schunmann et al. 2004).

식물의 지하부에서 인산을 흡수하는 인산 수송체(phosphate transporter)는 3개의 단백질 그룹-phosphate transporter (PHT) family, SYG1/Pho81/XPR1 (SPX; SYG1: Suppressor of Yeast gpa1; Pho81: the yeast Phosphatase81; XPR1: the human Xenotropic and Polytropic Retrovirus receptor1) domain을 포함하는 family, sulfate transporter (SULTR)-like family-으로 구분되며, PHT는 다시 세포 내 위치와 서열 유사도를 기반으로 5개 세부 타입으로 분류된다. PHT1은 주로 원형질막, PHT2는 엽록소, PHT3는 미토콘드리아, PHT4는 엽록소, 골지체 및 비광합성 색소체, 마지막으로 PHT5는 액포에 주로 위치한다(Wang et al. 2021). 애기장대(Arabidopsis thaliana)의 경우 총 9개의 PHT1이 동정 되었으며, 이 중 8개는 지하부에서 강하게 발현하는 것으로 알려져 있다(Fig. 1, Table 1)(Shin et al. 2004). 특히, Pht1;1Pht1;4는 인산 농도와 관계없이 Pi 흡수에 역할을 하며, 이들 두 유전자의 기능이 모두 사라졌을 때 심각한 인산 결핍 표현형이 관찰되는 것을 통해 다른 수송체들이 이들의 기능을 보완하지 못하는 것으로 보인다(Shin et al. 2004). Pht1;5는 지상부에서 주로 발현되며, 이 유전자가 과발현되면 주근의 생육이 억제되고 근모의 발달이 향상된다(Nagarajan et al. 2011). 또한, Pht1;5 과발현체는 야생형(wild-type; WT)에 비하여 인산이 충분한 조건에서 지상부의 인 함량은 낮고 지하부의 인 함량은 높았는데, 이러한 결과는 Pht1;5가 식물체 내 인 재분배에 있어 지상부에서 지하부로 인산을 이동시키는 데 역할이 있음을 시사한다(Nagarajan et al. 2011). Pht1;8Pht1;9는 고친화성 무기인산/수소이온 동시 수송체(high-affinity Pi/H+ symporter)로써 지상부-지하부 내 인산 비율을 유지함으로써 인산 부족 시 식물체 내 인 함량 항상성에 관여하는 것으로 알려져 있다(Remy et al. 2012). 애기장대 PHT와의 서열 유사성을 바탕으로 벼(Oryza sativa), 보리(Hordeum vulgare), 밀(Triticum aestivum), 옥수수(Zea mays) 등의 작물에서도 상동성 수송체들이 동정되었다.

Fig. 1. Phenotypes of plants under phosphate (Pi)-deficient conditions and mechanisms associated with Pi acquisition and transportation from the soil to the plant aerial parts in major plants. The plants represent phenotypes of the plant grown under Pi-sufficient conditions (left) and Pi-deficient condition (right), respectively. Pi: phosphate; PHT, Pht and PT: phosphate transporter; SPX: SYG1/Pho91/XPR1 domain; PAP1: production of anthocyanin pigments1; MRE: MYB-recognizing element; DFR: Dihydroflavonol 4-reductase; AMF: Arbuscular mycorrhizal fungi; C: carbon; P: phosphate; Green lines on plant’s roots: arbuscular mycorrhizal fungus; Fe2+, Al3+ and Ca2+ are representative cations bound to phosphate in the soils. Brown arrows: the directions of the Pi translocation in the plants associated with the gene in box next to the arrows. Beige thick arrow: the secretion of exudates in the plants. Figure created using BioRender (https://biorender.com/)

Table 1 . The major transporters associated with Pi acquisition in plants

CropGenePi-affinityPrimarily expressed tissueFunctionAdditional traitsReferences
Arabidopsis thalianaPht1;1highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;4highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;5highRoot, ShootPi remobilizationLinked with ethylene responseNagarajan et al. (2011)
Pht1;8highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Pht1;9highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Oryza sativa L.OsPT1highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Seo et al. (2008), Sun et al. (2012)
OsPT2lowRootPi uptake, Pi translocation, Pi homeostasis-Ai et al. (2009), Liu et al. (2010)
OsPT4highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Ye et al. (2015)
OsPT6highRootPi uptake, Pi translocation-Ai et al. (2009), Zhang et al. (2014)
OsPT7-Shoot, AntherPi translocation, Pi remobilization-Dai et al. (2022)
OsPT8highRoot, Shoot, Panicle, Rice hullPi translocation, Pi homeostasis-Jia et al. (2011)
OsPT9highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT10highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT11highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Paszkowski et al. (2002), Yang et al. (2012)
OsPT13highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Yang et al. (2012)
Triticum aestivum L.TaPht1;2highRootPi uptakeRegulates plant morphology and dry mass under Pi deprivationGuo et al. (2014)
TaPht1;4highRootPi uptakeDiurnal expression (high/low levels during daytime/night-time)Liu et al. (2013a)
TaPht2;1-ShootPi uptake, Pi homeostasisCircadian rhythmic expression patternsGuo et al. (2013)
Hordeum vulgareHvPht1;1highRoot, ShootPi uptakeH+/Pi symporterRae et al. (2003), Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;2highRootPi uptake-Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;6lowShootPi remobilization-Rae et al. (2003)
HvPht1;7highRoot, Shoot, Green antherPi uptake-Druka et al. (2006)
HvPht1;8-Root through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Glassop et al. (2005), Christophersen et al. (2009)

Pi: phosphate; -: not applicable.



벼에서는 PHT1 family 내 총 13개의 유전자가 존재하며, 그중 10개(OsPT1-OsPT4, OsPT6, OsPT8-OsPT11, OsPT13)는 토양으로부터 식물체로의 인산 흡수 및 식물체 내 인산 이동에 기능한다(Fig. 1, Table 1)(Ai et al. 2009; Sun et al. 2012). 계통 발생학적으로 PHT1 family는 OsPT1-OsPT8, OsPT9-OsPT10 그리고 OsPT11OsPT13으로 분류된다(Paszkowski et al. 2002). 다른 PHT와 달리OsPT1은 외부의 인 농도와 관계없이 잎, 줄기 등 지상부와 지하부(주로 주근)에서 상시 발현되며, 토양으로부터의 인산 흡수 및 식물체 내에서 인산의 이동에 관여한다(Seo et al. 2008; Sun et al. 2012). OsPT2OsPT6는 지상부와 지하부에서 모두 발현되는데, OsPT2의 경우 주근과 측근의 유관속주에서, OsPT6는 어린 주근의 표피세포를 제외한 대부분의 조직[근단(root tip), 측근 분기 영역(lateral root branching zone), 지상부-지하부 접합 부위(shoot-root junction), 잎 등]과 세포[표피세포(epidermis), 피질(cortex), 내피세포(endodermis), 유관속 세포(vascular cells; xylem, phloem)]에서 발현되어 뿌리를 통한 인산 흡수 및 흡수된 인산의 지하부-지상부로의 이동에도 관여한다(Ai et al. 2009). OsPT2는 과발현될 경우 지상부에 인산 축적으로 인한 인산 독성이 나타나 식물체 내 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보고되었다(Jia et al. 2011; Liu et al. 2010). OsPT8 또한 과발현 시 인산 독성이 관찰되어 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보이며, 뿌리, 줄기, 잎뿐만 아니라 수축(이삭의 가운데 축; panicle axis)과 벼 종자의 겉껍질(rice hull)에서도 높은 인 농도가 관찰되어 이 수송체는 영양생장 기관에서 생식생장 기관으로의 인산 이동에 기능하는 것으로 유추된다(Jia et al. 2011). OsPT4는 장기간 인산 부족에 노출되었을 때, 지상부와 지하부에서 모두 발현되며, 과발현 시 뿌리, 짚(straw), 현미(brown rice)에 인산이 축적되는 것으로 보아, 이는 인산 유입 수송에 기능하는 것으로 보인다(Ye et al. 2015). OsPT7은 인산 부족 시 생육기에 따라 다른 기관에서 발현되는데, 유묘기 및 영양생장기에는 기저마디(basal node)와 하단 엽초(basal leaf sheath)를 포함한 기저 지상부(shoot basal region)와 노화된 잎에서 높은 발현을 보인다. 그러나 생식생장기에는 약에서 주로 발현되어 인산 농도를 높이는 것으로 보아, OsPT7은 식물체 내 인산 재이동에 관여하는 것으로 결론지을 수 있다(Dai et al. 2022). OsPT9OsPT10은 인산 부족 시 뿌리의 표피세포, 측근, 근모, 엽육(mesophyll), 맥관구조(vasculature)에서 발현되며, 아포플라스트(apoplast)에서 인산 농도를 증가시키므로 식물체 내 인산 이동에 기능하는 것으로 보고되었다(Wang et al. 2014). OsPT11OsPT13은 토양 내 인산 농도에 의한 발현 유도가 아닌 수지상체 균근(arbuscular mycorrhizal fungi; AMF)과의 공생을 통해 집락화 된 뿌리(colonized roots)에서 발현되는 Pi 수송체이다(Paszkowski et al. 2002; Yang et al. 2012). OsPT11OsPT13의 단독/이중 돌연변이체는 수지상체 균근인 Glomus intraradices (G. intraradices)가 접종된 환경에서 수지상체와 집락 형성이 감소한 것으로 조사되었다. G. intraradices를 접종하지 않은 환경의 WT, ospt11ospt13 내 인 함량은 모두 비슷한 수준이었으나, G. intraradices를 접종한 환경에서는 ospt11 돌연변이체 내 인 함량만 유의하게 낮은 수준으로 조사되었다. 또한, 33P를 이용하여 균근과의 공생을 통한 인산 흡수 및 인 전달 비율을 조사한 결과, ospt13은 식물체 내 인산 중 약 67~77%의 인을 공생관계를 통해 흡수하였고 이는 WT과 비슷한 수준으로 조사되었다. ospt11에서는 약 2.2~5.1%의 인이 공생관계를 통해 흡수된 것으로 조사되었고 ospt11/ospt13 내 인 함량도 ospt11과 비슷한 수준으로 관찰되어, 이는 OsPT11이 벼에서 균근과의 공생을 통한 인산 흡수에 필수적인 기능을 수행한다는 것을 시사한다(Yang et al. 2012).

벼 이외에 밀, 보리, 콩(Glycine max) 등의 작물에도 다양한 인산 수송체들이 보고되었다(Fig. 1, Table 1). 밀의 PHT1 family는 초기 생육기와 성숙기에 유전자 발현이 높고 수잉기 및 개화기에는 발현이 낮은 것으로 관찰되었으며, 인산 부족 조건에서 근모 특이적으로 발현되는 고친화성 수송체(high-affinity transporters)가 주를 이룬다(Grun et al. 2018; Guo et al. 2013; Liu et al. 2013a). 밀의 PHT1 family 중, TaPht1;2는 인산 결핍 조건(Letcombe nutrient solution의 1mM KH2PO4를 1mM KCl로 치환) 노출 3일 차에 지하부에서 발현이 유도되는 것으로 보아, 이 수송체는 결핍 초기에 인산 흡수를 늘리는 역할을 하는 것으로 보인다(Grun et al. 2018). 한편, TaPht1;6, TaPht1;10, TaPht1;11은 동일 조건에 노출된 지 약 6일 이후에 높은 발현이 유도되기 때문에 이 수송체들은 비교적 인산 부족이 어느 정도 감지된 이후에 인산 흡수를 촉진하는 기능이 있음을 시사한다(Grun et al. 2018). TaPht1;4는 인산 결핍 조건에 놓인 식물체의 근모에서 높게 발현되는데, 그 발현량은 광조건에서 증가하고 암조건에서 감소하는 일주성을 가진다. 광조건에서 광호흡(photorespiration)으로 생성된 CO2가 캘빈회로(Calvin cycle)를 통해 유기물로 합성될 때, 많은 양의 ATP, NADPH가 소모되는데, 인산이 부족한 경우 광조건에서 TaPht1;4의 발현 증가가 탄소 대사를 높은 수준으로 유지하는 데 관여하는 것으로 보고되었다(Liu et al. 2013a). TaPht2;1은 잎의 엽록체포막(chloroplast envelop)에서 주로 발현되며, 토양으로부터의 인산 흡수, 항상성 유지 및 인산이 충분한 조건에서 세포질에서 엽록체로 인산의 전이(translocation)에 관여한다(Guo et al. 2013). TaPht2;1 또한 TaPht1;4와 마찬가지로 유전자 발현이 일주성을 가진다(Guo et al. 2013). 보리의 인 수송체를 암호화하는 유전자들로는 대표적으로 HvPht1;1, HvPht1;2, HvPht1;6, HvPht1;7, HvPht1;8 등이 알려져 있다. HvPht1;1은 인산 결핍 조건의 뿌리에서 특이적으로 발현하는 고친화성 수송체이며, H+/Pi 동시 수송체 역할을 한다(Rae et al. 2003). HvPht1;6은 다른 PHT1 family와 달리 인산 결핍 조건에 놓인 식물체의 지상부에서 주로 발현되는데, 주로 지엽과 노화된 잎의 체관부에서 발현되며 저 친화성 수송체(low-affinity transporters)로써 식물체 내 인산의 재분배에 관계된 것으로 보인다(Rae et al. 2003). HvPht1;8은 앞서 언급된 OsPT11OsPT13과 유사하게 AMF에 의해 집락화 된 뿌리에서 특이적으로 발현하는 것으로 보고되었으며, 보리에서 균근과의 공생을 통해 인산 흡수를 촉진하는 데 기능할 것으로 추정된다(Glassop et al. 2005).

지상부

인은 세포 신장 및 분화에 중요한 역할을 하며, ATP를 통한 에너지 대사에 관여하기 때문에 결핍 시 세포 신장이 제한되어 식물의 지상부 생장이 저하된다(Malhotra et al. 2018; Razaq et al. 2017). 따라서 지상부의 길이가 감소하고, 날카로운 형태의 잎 표현형이 나타나는데, 이러한 변화는 어린잎보다는 노화된 잎에서 먼저 발견된다(Malhotra et al. 2018). 또한, 인이 결핍된 식물은 어두운 녹색을 띄거나 플라보노이드 계통인 안토시아닌을 축적함으로써 보라색의 지상부 표현형이 나타난다(Malhotra et al. 2018). 안토시아닌은 식물의 표피층에 주로 축적되어 UV를 흡수하는 등 강한 광으로부터 엽록소(chlorophyll)와 광합성조직을 보호하는 것으로 알려져 있으며, SPX domain, PHR1 (Phosphate Starvation Response 1), WRKY (A domain with a WRKYGQK sequence at the N-terminus and a zinc-finger-like motif at the C-terminus) 단백질 등을 통한 인 결핍과 안토시아닌 축적에 대한 연구도 보고되었다(He et al. 2021; Li et al. 2023; Tao et al. 2024).

세포 수준에서는 인이 부족할 때 노화된 조직의 인 화합물을 분해하며, 이렇게 생성된 인은 생장이 필요한 어린 잎/기관 등 식물체 내의 유용한 인산 공급원이 된다(Veneklaas et al. 2012). PHOSPHATE 1 (PHO1)은 애기장대에서 가장 먼저 발견되었으며, 무기인산 배출 수송체(Pi efflux transporter)로 지하부에서 지상부로의 인산 이송에 중요한 역할을 한다(Fig. 1)(Poirier et al. 1991). PHO1은 식물체 내 인산 결핍 신호를 조절하기 위한 이노시톨폴리인산(inositol polyphosphate) 센서 및 인산 수송에 관계된 SPX domain과 ERD1/XPR1/SYG1 (EXS; ERD1: Endoplasmic Reticulum Degradation 1) domain을 가지고 있다(Wang et al. 2004; Wild et al. 2016). AtPHO1는 조직 수준에서는 하배축(hypocotyl)의 아래쪽에서, 세포 수준에서는 뿌리의 물관부 내초(xylem-pole pericycle)나 물관부 유조직(xylem parenchyma) 등 물관 주위에서 주로 전사체가 발현되며, 번역된 단백질은 주로 물관 세포의 골지체와 후기골지망(trans-Golgi network; TGN)에 위치한다(Arpat et al. 2012; Hamburger et al. 2002; Liu et al. 2012; Secco et al. 2010). atpho1에서는 지하부에서 인산을 물관(xylem vessel)에 선적하는 과정에 결함이 생겨 지상부 전체에서 심한 인산 결핍이 관찰되었다(Poirier et al. 1991). 애기장대의 PHO1 family는 총 11개로 구성되어 있으나, 그중 AtPHO1AtPHO1;H1atpho1의 결함을 회복시킬 수 있는 것으로 보아, 이 두 개 유전자만이 지하부에서 지상부로의 장거리 인산 수송체(long-distance Pi transporter)로 기능하는 것으로 파악된다(Stefanovic et al. 2007).

벼에서는 AtPHO1AtPHO1;H1과 동일한 클러스터에 속하는 3개의 PHO1 family가 발견되었으며, OsPHO1;1, OsPHO1;2, OsPHO1;3 모두 내재적인 시스형 반대 방향 전사체(cis-natural antisense transcripts; cis-NATs)를 가진다(Fig. 1) (Secco et al. 2010). 인산 결핍 조건에서 OsPHO1;1-OsPHO1;3의 발현량을 조사한 결과, OsPHO1;2의 sense/antisense 전사체가 다른 OsPHO1에 비해 월등히 높았다. ospho1;2에서는 지상부와 지하부의 바이오매스가 감소했으며, WT에 비해 지상부와 지하부에서 각각 식물체 내 인산 함량이 2배, 4배 감소하였다(Secco et al. 2010). 인산 결핍 스트레스 처리 후 인산을 다시 공급했을 때, ospho1;2 지하부의 인산 함량은 WT에 비해 2~4배 높았으나, 지상부의 인산 함량은 WT보다 2~3배 적은 것으로 관찰되었는데 이는 OsPHO1;2가 지하부에서 지상부로의 인산 재분배에 주요한 역할을 한다는 것을 시사한다(Secco et al. 2010). 생식생장기에 세 OsPHO1 유전자는 수분(pollination) 진행 전 및 진행 동안 화기에서 높게 발현되며, OsPHO1;1, OsPHO1;2는 뿌리에서, OsPHO1;3는 지엽에서 각각 높은 발현을 보인다(Secco et al. 2010). 생식생장기에는 OsPHO1;1OsPHO1;2의 발현이 각각 이삭과 연결되는 최상위 마디(node I)의 산재된 관다발(diffuse vascular bundles; DVBs) 및 확장된 관다발(enlarged vascular bundles; EVBs)에서 높게 관찰되어 각각이 마디 내 EVBs의 물관으로부터 인산 하적(OsPHO1;2) 및 DVBs의 체관으로 인산 선적을 통한 종자로의 인산 수송(OsPHO1;1)에 관계된 것으로 보고되었다(Che et al. 2020). 최근에는 인산 결핍 시 OsPHO1;3이 지엽의 체관부에서 높게 발현되는 것이 보고되었다(Yan et al. 2024). ospho1;3에서는 WT에 비하여 초장(plant height) 및 바이오매스 감소와 지하부 생장 저해가 관찰되었으나, 유효 분얼수(effective tiller number), 이삭의 개수 및 길이, 수량에는 변화가 없었다. 또한 외부 인산 농도에 따라 첫 번째~네 번째 엽신(leaf blade)에서 각각 특이적으로 높은 인산 함량이 관찰되어, OsPHO1;3이 벼의 영양생장기에 중요한 역할을 하며 인산의 재이동에 주로 기능함이 보고되었다(Yan et al. 2024).

PHR은 인산의 흡수 및 식물체 내 재이용에 관계된 유전자들의 발현을 조절하는 Myb coiled-coil (MYB-CC)-type 전사인자로 인산 부족 조건에서 발현되는 유전자들의 5’-비번역 부위(5’-Untranslated Region; 5’-UTR) 또는 프로모터(promoter)의 PHR1-binding DNA sequence (P1BS; 5’-GNATATNC-3’)에 결합하여 이들의 발현을 조절함으로써 식물체 내에서 인산 결핍 스트레스 반응의 중앙 조절자(central regulator) 역할을 한다(Fig. 1)(Guan et al. 2022; Jiang et al. 2019; Rubio et al. 2001). 식물의 PHR은 녹조류인 클라미도모나스 레인하티(Chlamydomonas reinhardtii)에서 발견된 Phosphorus-Starvation Response 1 (PSR1)의 상동 유전자로써 동정 되었고, psr1이 세포 외 포스파타아제 합성 및 인산 수송체 발현 증가에 결함을 나타내는 것이 관찰되어 PSR1은 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 유추된다(Shimogawara et al. 1999). PSR1의 상동 유전자로 애기장대의 AtPHR1이 동정 되었고, 벼에서는 이의 상동유전자로 OsPHR1-OsPHR4가 동정 되었다(Rubio et al. 2001; Zhou et al. 2008). AtPHR1이 과발현되면 지상부의 인산 함량 증가 및 인산 결핍 유도 (Pi starvation-induced; PSI) 유전자들의 발현이 증가하였으며, AtPHR1의 기능이 상실된 돌연변이체에서는 안토시아닌, 전분, 당의 축적 결함, 근모 길이 감소 및 다양한 PSI 유전자 발현이 저해된다(Bustos et al. 2010). 결론적으로, AtPHR1AtPHR2는 PSI 유전자 발현 조절을 통한 인산 결핍 관련 신호 전달 경로에 관여한다(Liu et al. 2010; Nilsson et al. 2007; Rubio et al. 2001; Zhou et al. 2008). 돌연변이체들을 대상으로 실험을 한 결과 벼의 OsPHR1, OsPHR2, OsPHR3 세 개 중 하나의 PHR만 기능이 손실되어도 근모의 길이 생장에 영향을 미치는 것으로 보고되었다. 하지만, 전사체 분석을 통해 각각의 단독 돌연변이체가 PSI 유전자의 발현에는 서로 다른 영향을 주는 것으로 관찰되었기 때문에 이들 세 PHR 간의 기능에는 서로 차이가 있는 것으로 보인다. 특히, 다양한 인산 조건에서 OsPHR1 또는 OsPHR2 과발현체에 비해 OsPHR3 과발현체의 인산 내성 표현형이 유의하게 증가한 것이 관찰되어 이 유전자가 인산 결핍 조건에서 주요하게 기능하는 것으로 보인다(Guo et al. 2015). OsPHR4 과발현체는 인산이 충분한 조건에서 지상부의 인산 축적 및 PSI 유전자 발현 증가가 관찰되었고, RNAi 방법을 통해 발현량을 감소시킨 경우 인산이 제한된 환경에서 식물체의 생장 지연 및 인산 결핍 신호에 관계된 유전자의 발현이 억제되었다. 이러한 점은 OsPHR4가 PHR1-subfamily와 동일한 방식으로 벼의 인산 부족 신호전달 및 항상성 조절에 관여하는 것으로 결론지을 수 있다(Ruan et al. 2017). 콩에서는 각 기능은 명확히 밝혀지지 않았으나, 총 35개의 GmPHR family가 동정되었고 GmPHT의 P1BS 부위에 결합하여 뿌리혹의 발달과 기능, 그리고 뿌리혹에서의 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보고되었다(Lu et al. 2020; Xue et al. 2017). 강낭콩(Phaseolus vulgaris)에서도 PvPHR1이 동정 되었으며, 이외에도 밀과 옥수수 등에서도 다양한 PHR이 보고되었다(Wang et al. 2013a; Wang et al. 2013b).

안토시아닌은 적색에서 자색에 이르는 색소체로 화분 매개자 유집, 종자 분산, UV로부터의 식물 보호, 스트레스 환경에서의 자유 라디칼(free radical) 제거 등 식물의 생장 및 양분결핍 환경적응에서 다양한 역할을 수행한다(Harborne and Williams 2000). 인산 결핍 스트레스를 받는 식물은 광억제 손상(photoinhibition damage)으로부터 엽록체를 보호하기 위하여 주로 잎과 줄기를 포함한 지상부의 전반적인 부위에 안토시아닌을 축적하는 것으로 알려져 있으며, 실제로 옥수수의 지상부가 어두운 자색을 띠는 것은 인산 결핍의 지표로 사용되기도 한다(He et al. 2021; Mo et al. 2021; Pietrini et al. 2002; Yuan and Liu 2008). 안토시아닌 생합성의 주요조절자인 MYB-bHLH-WD40 (MBW) 복합체 내의 Production of Anthocyanin Pigments 1 (PAP1)은 안토시아닌 생합성 경로상 유전자들의 발현을 증가시키는 주요 인자이다(Bhargava et al. 2010). Dihydroflavonol 4-reductase (DFR)는 안토시아닌 생합성의 첫 단계를 촉매하는데, PAP1이 DFR의 프로모터에 결합하여 안토시아닌 생합성을 활성화한다(Gou et al. 2011; Peng et al. 2008). 인산이 충분한 조건에서는 핵 내에서 SPX4와 PAP1이 상호작용하며, 이로인해 PAP1의 DFR 프로모터 결합이 저해되어 발현이 억제된다(Fig. 1). 하지만, 인산 결핍 조건에서는 SPX4와 PAP1 간 결합이 약화되어 PAP1이 SPX4로부터 분리되고, 유리된 PAP1은 DFR 프로모터의 MYB recognition element (MRE)에 결합하여 DFR의 발현을 활성화함으로써 안토시아닌 생합성을 개시하며, 이로인해 인산 결핍 조건에서 식물체 내 안토시아닌 함량이 증가하게 된다(He et al. 2021). 인산 결핍 조건에서 식물체 내 안토시아닌 축적은 애기장대, 토마토(Solanum lycopersicum), 벼, 콩, 옥수수 등에서도 보고되었다(Mo et al. 2021; Morcuende et al. 2007; Manna et al. 2015; Sun et al. 2016; Tominaga-Wada et al. 2018).

화기 및 종자

토양 내 인산 부족은 식물의 개화 지연을 야기하는데, 5, 10, 15 mg P kg-1의 낮은 인산 농도에서 생장한 화이트 루핀(Lupinus albus)은 개화 지연 및 화기 개수가 감소하였다(Ma et al. 2002). 식물체 내에서 인산은 수분 후 화분관 신장에 필요한 인지질을 합성하기 위하여 화분에도 축적되는데, 인산이 부족한 토양에서 재배된 식물보다 충분한 인산이 있는 토양에서 재배된 식물에서 수술의 화기, 화분 및 화분립의 크기가 향상되었으며, 최종적으로 더 많은 종자를 생산하였다(Lau and Stephenson 1994). 종자 발달 시 필요한 양분은 종피에서 자식 세대 조직인 배와 배유로 전달되는데, 이들은 종피와 심플라스트적(symplasmically)으로 구분되어 있어 양분을 전달하려면 종피의 양분을 아포플라스트로 내보내는 과정이 선행되어야 한다(Wang et al. 2016). 이와 관련해서는 애기장대의 인산 수송체인 PHO1과 PHOH1이 역할 하는 것으로 알려졌다. 이들 수송체의 유전자는 발달 중인 종자의 합점 인접 종피(chalazal seed coat; CZSC)에서 높게 발현되며, 돌연변이체 제작을 통해 PHO1이 발달 중인 종자에서 종피의 인산을 배로 전달하는 것이 증명되었다(Vogiatzaki et al. 2017).

종자 내 인산은 대부분 호분층(aleurone layer)에 파이테이트 형태로 저장되는데, 이는 지상부 전체 인의 약 80~90%를 차지할 정도로 많은 양이며, 최종적으로 종자 1 g당 약 2~2.5 mg의 인이 축적된다(Wang et al. 2016). 인은 종자 발달 후기에도 영향을 미쳐 충분한 인이 축적되지 못한 종자는 발아단계에서부터 불량한 생육을 보인다(Che et al. 2020; Li et al. 2017; Malhotra et al. 2018; Wang et al. 2016; White and Veneklaas 2012). 종자 내 인 함량은 종자 발아와 유묘기 식물의 초기 생육을 결정짓는 중요한 인자로, 종자의 미성숙으로 인한 품질 저하는 최종적으로 수량 감소까지 이어진다. 상대적으로 고농도의 인(25~40mg kg-1)을 처리한 콩에서는 저농도 인(5~15mg kg-1)을 처리한 조건에 비하여 꼬투리(pod) 개수 및 종자 수량 증가가 관찰되었고 벼에서는 충분한 인산비료를 처리했을 때, 비료 무처리구 대비 약 24~29%의 이삭 수 증가가 관찰되었다(Ma et al. 2002; Ye et al. 2019). 또한, 다양한 농도의 N, P, K 시비와 수량 간 관계에 대한 연구에서 건답 적응형 벼(upland rice)에 인산비료를 처리하지 않은 경우, 이삭 및 종자가 형성되지 않았으며 이는 인산이 수량 결정에 매우 중요한 요소라는 것을 의미한다(Fageria and Oliveira 2014).

인산 고갈에 대한 대응방안

수지상체 균근(Arbuscular mycorrhizal fungi; AMF) 활용

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF)는 약 80% 이상의 육상 식물과 공생관계를 이루는 균근으로, 발아한 아포(spore)의 균사가 식물의 뿌리에 침투하고 피질에서 수지상체(arbuscule)를 만들어 집락(colony)을 형성한다. 식물 뿌리에 집락을 형성한 AMF는 식물체로부터 자당(sucrose) 등의 탄수화물(carbohydrates)을 공급받고, 뿌리 생장 및 근모 발달로 표면적을 빠르게 증가시켜 식물체의 양분 흡수를 향상시킨다(Adeyemi et al. 2021; Delavaux et al. 2017; Smith et al. 1994; Vance 2001; Watts-Williams et al. 2022; Zhu et al. 2003). 또한, AMF는 벼, 밀, 보리, 콩, 수수 등의 작물에서 균사(hyphae)를 통한 수분 및 양분 흡수 증진을 통해 건조/염해 등의 환경 스트레스에 대한 저항성 향상에도 기여하는 것으로 보고되어 있다(Al-Karaki et al. 2004; Chareesri et al. 2020; Mathur et al. 2019; Meddich et al. 2021; Mohammad et al. 2003; Pavithra and Yapa 2018). 따라서, AMF의 활용을 통하여 작물의 인산 흡수 효율을 증가시킬 수 있을 것으로 기대된다. 그러나, 모든 AMF가 스트레스 및 양분 흡수 증진에 대해 동일한 효과를 나타내지 않기 때문에, 작물별로 가장 적합한 AMF 균주를 선택하는 것도 중요할 것으로 보인다. 이에 더하여, 식물의 탄소 공급-AMF의 양분 흡수 보조에 관한 구체적인 공생관계 기작을 이해하는 것도 필요할 것이다. 이를 통해, 각 AMF의 인산 및 양분 흡수 최적 환경을 발굴하고 이를 미생물 제제 등으로 활용함으로써 식물체의 인산 흡수 효율 증진에 활용될 수 있을 것으로 기대된다(Cozzolino et al. 2013; Marulanda et al. 2003; Marulanda et al. 2007).

Gene/QTLs 조합을 통한 인산 흡수 및 이용 효율 증진 계통 육성

양분 흡수 증진을 위한 지하부 형태 변화

인산 결핍 조건에 반응하여 식물은 뿌리 생장을 촉진하거나 향상된 바이오매스 대비 뿌리 길이 비율(specific root length; SRL), 측근 및 근모의 길이/밀도 향상 등의 방법으로 지하부 형태의 발달을 다양하게 진화시켜 왔으며, 이를 통해 인산을 탐지할 수 있는 근권의 부피를 확장하고 확장된 영역에서 유기산(organic acids), 포스파타아제, 에이티피아제(ATPase) 등의 삼출물(exudates)을 분비하여 인산 흡수를 증가시킨다(Fig. 1)(Lambers et al. 2006; Shen et al. 2011). 각각의 식물은 지하부 표현형 변화를 통한 뿌리 부피 확장과 삼출액 분비 변화를 통한 인산 흡수 증가 중 적합한 전략을 선택하여 인산 부족 조건에 대응한다. 인산이 부족한 환경에서 밀과 옥수수는 높은 지하부-지상부 비율(root-to-shoot ratio) 및 증가된 SRL 등 지하부 변화만이 관찰되었으나, 내한 유채(Brassica napus)에서는 뿌리 구조 변화(근모의 길이 및 밀도 향상)뿐만 아니라 H+/카르복시산염 등이 함유된 삼출액 분비 증가도 관찰되었다(Carlos et al. 2009; Föhse et al. 1988; Hoffland et al. 1989a; Hoffland et al. 1989b; Moorby et al. 1988; Nuruzzaman et al. 2005; Pearse et al. 2006). 인산을 처리 또는 미처리한, 산성 또는 알칼리성 토양에 옥수수, 밀, 유채, 대두, 완두(Cicer arietinum), 잠두(Vicia faba), 화이트 루핀을 재배하여 지하부의 형태학적 및 생리학적 변화율을 조사한 연구에서 옥수수, 밀, 유채는 지하부의 형태학적 변화를 통해 인산 흡수를 향상시키는 것으로 관찰되었으며, 대두와 잠두는 지하부의 형태학적 변화와 삼출물 분비를 통한 생리적 요인을 모두 적절히 활용하는 것으로 관찰되었다(Lyu et al. 2016). 따라서, 다양한 인산 및 토양 조건에서 작물의 종류와 지하부 변화 양상을 복합적으로 고려함으로써 인산 흡수 및 이용 효율을 증가시키고 수량 저하를 최소화할 수 있는 방안을 모색할 수 있을 것으로 생각된다.

인산 흡수 관련 유전자/QTLs

벼의 Phosphorus Uptake1 (Pup1)은 인산 결핍 내성에 관계된 양적 형질 유전자좌(Quantitative Trait Loci; QTL)로, QTL내 총 68개 후보 유전자 중, 3개의 주요 유전자[P starvation tolerance 1 (PSTOL1), OsPupK29, OsPupK20]가 밝혀져 있어 현재까지 알려진 인산 결핍 내성 관련 QTL 중 유일하게 육종전략에 사용할 수 있다(Fig. 1)(Gamuyao et al. 2012). 특히, OsPSTOL1은 serine/threonine protein kinase를 암호화하며, in vitro phospholyration을 통해 효과적인 기질 인산화가 관찰되어 정상 기능을 가진 인산화 단백질 관련 유전자로 조사되었고 Pup1 QTL 내 가장 주요한 유전자로 구명되었다. 반면, OsPupK29와 OsPupK20은 각각 hypothetical protein과 dirigent-like protein으로 알려져 있으나 그 기능은 아직 구명 되어있지 않다. 다양한 작물에 Pup1 도입을 통해 저 인산 조건에서 식물체 내 인산 함량 및 수량 증진 효과가 검증되었다 (Kettenburg et al. 2023; Milner et al. 2018; Navea et al. 2022; Prathap et al. 2023). 밀의 5A 염색체(5A chromosome)에서는 OsPSTOL1과 유사성이 높은 서열을 가지며 단백질 인산화 효소를 암호화하는 TaPSTOL이 동정되었다. TaPSTOL은 저 인산 조건에서 지상부 및 지하부 모두에서 발현되며, 특히 주근과 측근의 근단과 초엽에서 높은 발현량을 보인다(Milner et al. 2018). 또한 밀에서 22개의 OsPSTOL1 상동성 유전자가 동정 되었으며, 해당 유전자들의 발현이 높고 인 이용 효율이 좋은 Pakistan-13 품종은 인산 결핍 조건에서 타 품종에 비해 지상부 및 지하부 생장, 식물체 내 인 함량, 뿌리의 표면적 및 부피가 증가하는 것이 관찰되었다(Abbas et al. 2022). 옥수수의 3, 4, 8번 염색체에서는 OsPSTOL1과 아미노산 서열이 55% 유사한 5개의 단백질이 예측되었다(Azevedo et al. 2015). 이들은 모두 ATP-binding domain과 serine/threonine protein kinase domain을 가져 OsPSTOL1과 같은 클러스터로 분류되었으나 각각의 인산 조건에서 나타내는 발현 패턴에는 차이를 보였다. 그 중 ZmPSTOL3.06은 인 이용 효율이 좋은 계통의 뿌리에서 주로 발현하는 것으로 관찰되었으며, 저농도 인산 조건보다 고농도 인산 조건에서 발현이 낮게 나타났다. ZmPSTOL3.04ZmPSTOL8.05_2는 인산 이용이 비효율적인 계통(P-inefficient line)의 지상부 혹은 지하부에서 높은 발현이 관찰되었으며, 발현량이 증가한 조직(지상부 또는 지하부)에서 인 함량이 증가하였다(Azevedo et al. 2015).

PSTOL1 이외에 인산 결핍 조건에서 내성을 부여하는 유전자로는 벼에서 Pi starvation-induced transcription factor 1 (OsPTF1)이 보고되었다(Fig. 1)(Yi et al. 2005). OsPTF1은 인산 결핍 스트레스를 받는 식물의 뿌리에서 주로 발현되며, 과발현 시 수경재배조건 및 포장조건 모두에서 분얼 능력, 지상부 및 지하부의 바이오매스, 식물체 내 인 함량이 WT에 비하여 큰 폭으로 증가하였다(Yi et al. 2005). 또한 증가한 전체 뿌리 길이 및 표면적을 통해 지속적으로 많은 양의 인산을 흡수하는 것으로 관찰되었다(Yi et al. 2005). 이렇게 PSTOL1OsPTF1이 도입된 여러 작물과 계통들의 저 인산 조건 평가를 통해 해당 유전자 또는 QTL이 지상부와 지하부의 바이오매스, 식물체 내 인 함량, 뿌리 길이/표면적/부피 증가에 기여하는 것이 관찰되었으며 포장 평가를 통한 실제적인 수량 증가도 검증되었다.

종합하면, 각각의 작물들은 여러 가지 토양 및 인산 결핍 조건에서 인산 흡수 효율 향상을 위하여 지하부 형태 변화 및 유전자 발현 등의 다양한 전략을 가지고 있으므로, 원하는 특성을 가지고 있는 작물들을 대상으로 해당 특성에 관여하는 유전자를 추가로 발굴하거나 기보고된 유전자들의 기작을 규명함으로써 인산 제한 조건에 대하여 원하는 전략을 가진 작물 개발에 활용할 수 있을 것으로 생각된다. 또한, 이미 기능이 구명된 Pup1, OsPTF1 등의 QTL/유전자와 조합하여 육종 프로그램에 활용함으로써 다양한 인산 스트레스 환경에 적합한 특성이 집적된 계통을 육성할 수 있을 것으로 생각하며, CRISPR/Cas9을 이용한 프라임 에디팅(prime editing) 등 다양한 유전체 편집(genome editing) 기술을 활용하여 인산 흡수 및 재분배 효율 증가와 함께 미질, 종자 크기, 수량 등이 추가적으로 향상된 계통을 육성할 수 있을 것으로 기대한다.

인산은 질소, 칼륨과 함께 식물 생장에 필수적인 대량 영양소 중 하나로, 식물체 내에서 핵산과 인지질을 구성하고, 에너지 대사 등을 비롯한 다양한 물질대사에 관여한다. 작물 재배에 필수적인 인산비료는 재사용에 어려움이 있지만 해마다 그 사용량은 급증하고 있고, 인산비료의 유일한 원료인 인광석은 매장량이 한정되어 있기 때문에 인광석 고갈 위기에 대한 문제가 대두되고 있다. 모델 식물인 애기장대를 비롯하여, 벼, 밀, 보리, 콩, 옥수수 등 다양한 주요 작물에서는 토양 내 인산 흡수에 관여하는 무기인산 수송체들이 동정되었고, 흡수된 인산의 지상부로의 수송 및 식물체 내 인산 재활용에 관계된 다양한 메커니즘과 이에 관계된 유전자들도 동정되었다. 지상부로 수송된 인산은 당 세대 식물체의 생육에 이용될 뿐만 아니라 종자 발달 및 성숙에 이용됨으로써 다음 세대 식물체의 생육에까지 영향을 미친다. 또한, 수지상체 균근과의 공생을 통한 인산 흡수 및 인산 흡수에 특이적으로 관계된 유전자/QTL도 규명되었으며, 이를 통해 포장에서의 작물 수량성도 증대되었다. 그러나 식물의 인산 흡수는 기후를 비롯하여 토양 내 수분함량 및 온도, pH, 토질, 다른 토양 구성요소 등 수많은 환경적 요소에 의해 영향을 받으므로, 인산 흡수/이용 효율 향상에 관계하여 각 작물에 적합한 특성을 가진 계통을 육성하는 것뿐만 아니라, 이를 적절한 환경조건에서 재배하는 것도 매우 중요하다. 따라서 본 리뷰에서는 최근까지 수행된 인산 흡수/수송에 관여하는 수송체 및 유전자/QTL을 소개하고 인산 고갈 위기를 대처할 수 있는 방안들을 제공하고자 한다.

This work was supported by a 2-Year Research Grant of Pusan National University.

  1. Abbas H, Naeem MK, Rubab M, Widemann E, Uzair M, Zahra N, Saleem B, Rahim AA, Inam S, Imran M, Hafeez F, Khan MR, Shafiq S (2022) Role of wheat phosphorus starvation tolerance 1 genes in phosphorus acquisition and root architecture. Genes 13:487
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  2. Adeyemi NO, Atayese MO, Sakariyawo OS, Azeez JO, Ridwan M (2021) Arbuscular mycorrhizal fungi species differentially regulate plant growth, phosphorus uptake and stress tolerance of soybean in lead contaminated soil. J Plant Nutr 44:1633-1648
    CrossRef
  3. Agostini JdS, Nogueira RB, Ida EI (2010) Lowering of phytic acid content by enhancement of phytase and acid phosphatase activities during sunflower germination. Braz Arch Biol Technol 53:975-980
    CrossRef
  4. Ai P, Sun S, Zhao J, Fan X, Xin W, Guo Q, Yu L, Shen Q, Wu P, Miller AJ, Xu G (2009) Two rice phosphate transporters, OsPht1;2 and OsPht1;6, have different functions and kinetic properties in uptake and translocation. Plant J 57:798-809
    Pubmed CrossRef
  5. Al-Karaki G, McMichael B, Zak J (2004) Field response of wheat to arbuscular mycorrhizal fungi and drought stress. Mycorrhiza 14:263-269
    Pubmed CrossRef
  6. Arpat AB, Magliano P, Wege S, Rouached H, Stefanovic A, Poirier Y (2012) Functional expression of PHO1 to the Golgi and trans-Golgi network and its role in export of inorganic phosphate. Plant J 71:479-491
    Pubmed CrossRef
  7. Azevedo GC, Cheavegatti-Gianotto A, Negri BF, Hufnagel B, C ESL, Magalhaes JV, Garcia AA, Lana UG, de Sousa SM, Guimaraes CT (2015) Multiple interval QTL mapping and searching for PSTOL1 homologs associated with root morphology, biomass accumulation and phosphorus content in maize seedlings under low-P. BMC Plant Biol 15:172
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  8. Bhargava A, Mansfield SD, Hall HC, Douglas CJ, Ellis BE (2010) MYB75 functions in regulation of secondary cell wall formation in the Arabidopsis inflorescence stem. Plant Physiol 154:1428-1438
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  9. Botella C, Jouhet J, Block MA (2017) Importance of phosphatidylcholine on the chloroplast surface. Prog Lipid Res 65:12-23
    Pubmed CrossRef
  10. Brady NC, Weil RR, Weil RR (2008) The nature and properties of soils. NJ, Prentice Hall Upper Saddle River
    CrossRef
  11. Bustos R, Castrillo G, Linhares F, Puga MI, Rubio V, Perez-Perez J, Solano R, Leyva A, Paz-Ares J (2010) A central regulatory system largely controls transcriptional activation and repression responses to phosphate starvation in Arabidopsis. PLoS Genet 6:e1001102
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  12. Carlos C, Fulgencio A, June S, Luis H (2009) Maize under phosphate limitation. Handbook of Maize: Its Biology. New York: Springer
    CrossRef
  13. Chareesri A, De Deyn GB, Sergeeva L, Polthanee A, Kuyper TW (2020) Increased arbuscular mycorrhizal fungal colonization reduces yield loss of rice (Oryza sativa L.) under drought. Mycorrhiza 30:315-328
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  14. Che J, Yamaji N, Miyaji T, Mitani-Ueno N, Kato Y, Shen RF, Ma JF (2020) Node-localized transporters of phosphorus essential for seed development in rice. Plant Cell Physiol 61:1387-1398
    Pubmed CrossRef
  15. Chen Z, Wang L, Cardoso JA, Zhu S, Liu G, Rao IM, Lin Y (2023) Improving phosphorus acquisition efficiency through modification of root growth responses to phosphate starvation in legumes. Front Plant Sci 14:1094157
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  16. Christophersen HM, Smith FA, Smith SE (2009) Arbuscular mycorrhizal colonization reduces arsenate uptake in barley via downregulation of transporters in the direct epidermal phosphate uptake pathway. New Phytol 184:962-974
    Pubmed CrossRef
  17. Copeland L, Turner JF (1987) The regulation of glycolysis and the pentose phosphate pathway. Biochemistry of Metabolism. Elsevier. 107-128
    CrossRef
  18. Cozzolino V, Di Meo V, Piccolo A (2013) Impact of arbuscular mycorrhizal fungi applications on maize production and soil phosphorus availability. J Geochem Explor 129:40-44
    CrossRef
  19. Dai C, Dai X, Qu H, Men Q, Liu J, Yu L, Gu M, Xu G (2022) The rice phosphate transporter OsPHT1;7 plays a dual role in phosphorus redistribution and anther development. Plant Physiol 188:2272-2288
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  20. Delavaux CS, Smith-Ramesh LM, Kuebbing SE (2017) Beyond nutrients: a meta-analysis of the diverse effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plants and soils. Ecology 98:2111-2119
    Pubmed CrossRef
  21. Druka A, Muehlbauer G, Druka I, Caldo R, Baumann U, Rostoks N, Schreiber A, Wise R, Close T, Kleinhofs A (2006) An atlas of gene expression from seed to seed through barley development. Funct Integr Genomics 6:202-211
    Pubmed CrossRef
  22. Fageria NK, Oliveira JP (2014) Nitrogen, Phosphorus and Potassium Interactions in Upland Rice. J Plant Nutr 37:1586-1600
    CrossRef
  23. Föhse D, Claassen N, Jungk A (1988) Phosphorus efficiency of plants: I. External and internal P requirement and P uptake efficiency of different plant species. Plant Soil 110:101-109
    CrossRef
  24. Fukushima A, Uchino G, Akabane T, Aiseki A, Perera I, Hirotsu N (2020) Phytic acid in brown rice can be reduced by increasing soaking temperature. Foods 10:23
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  25. Gamuyao R, Chin JH, Pariasca-Tanaka J, Pesaresi P, Catausan S, Dalid C, Slamet-Loedin I, Tecson-Mendoza EM, Wissuwa M, Heuer S (2012) The protein kinase Pstol1 from traditional rice confers tolerance of phosphorus deficiency. Nature 488:535-539
    Pubmed CrossRef
  26. Glassop D, Smith SE, Smith FW (2005) Cereal phosphate transporters associated with the mycorrhizal pathway of phosphate uptake into roots. Planta 222:688-698
    Pubmed CrossRef
  27. Gou JY, Felippes FF, Liu CJ, Weigel D, Wang JW (2011) Negative regulation of anthocyanin biosynthesis in Arabidopsis by a miR156-targeted SPL transcription factor. The Plant Cell 23:1512-1522
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  28. Grun A, Buchner P, Broadley MR, Hawkesford MJ (2018) Identification and expression profiling of Pht1 phosphate transporters in wheat in controlled environments and in the field. Plant Biol (Stuttg) (Stuttg):374-389
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  29. Gu R, Chen F, Long L, Cai H, Liu Z, Yang J, Wang L, Li H, Li J, Liu W, Mi G, Zhang F, Yuan L (2016) Enhancing phosphorus uptake efficiency through QTL-based selection for root system architecture in maize. J Genet Genomics 43:663-672
    Pubmed CrossRef
  30. Guan Z, Zhang Q, Zhang Z, Zuo J, Chen J, Liu R, Savarin J, Broger L, Cheng P, Wang Q, Pei K, Zhang D, Zou T, Yan J, Yin P, Hothorn M, Liu Z (2022) Mechanistic insights into the regulation of plant phosphate homeostasis by the rice SPX2 - PHR2 complex. Nat Commun 13:1581
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  31. Guo C, Zhao X, Liu X, Zhang L, Gu J, Li X, Lu W, Xiao K (2013) Function of wheat phosphate transporter gene TaPHT2;1 in Pi translocation and plant growth regulation under replete and limited Pi supply conditions. Planta 237:1163-1178
    Pubmed CrossRef
  32. Guo C, Guo L, Li X, Gu J, Zhao M, Duan W, Ma C, Lu W, Xiao K (2014) TaPT2, a high-affinity phosphate transporter gene in wheat (Triticum aestivum L.), is crucial in plant Pi uptake under phosphorus deprivation. Acta Physiologiae Plantarum 36:1373-1384
    CrossRef
  33. Guo M, Ruan W, Li C, Huang F, Zeng M, Liu Y, Yu Y, Ding X, Wu Y, Wu Z, Mao C, Yi K, Wu P, Mo X (2015) Integrative comparison of the role of the PHOSPHATE RESPONSE1 subfamily in phosphate signaling and homeostasis in rice. Plant Physiol 168:1762-1776
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  34. Hamburger D, Rezzonico E, Somerville C, Poirier Y; MacDonald-Comber Petétot J (2002) Identification and characterization of the Arabidopsis PHO1 gene involved in phosphate loading to the xylem. The Plant Cell 14:889-902
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  35. Harborne JB, Williams CA (2000) Advances in flavonoid research since 1992. Phytochemistry 55:481-504
    Pubmed CrossRef
  36. He Y, Zhang X, Li L, Sun Z, Li J, Chen X, Hong G (2021) SPX4 interacts with both PHR1 and PAP1 to regulate critical steps in phosphorus-status-dependent anthocyanin biosynthesis. New Phytol 230:205-217
    Pubmed CrossRef
  37. Hoffland E, Findenegg GR, Nelemans JA (1989a) Solubilization of rock phosphate by rape: I. Evaluation of the role of the nutrient uptake pattern. Plant Soil 113:155-160
    CrossRef
  38. Hoffland E, Findenegg GR, Nelemans JA (1989b) Solubilization of rock phosphate by rape: II. Local root exudation of organic acids as a response to P-starvation. Plant Soil 113:161-165
    CrossRef
  39. Hong Y, Zhang W, Wang X (2010) Phospholipase D and phosphatidic acid signalling in plant response to drought and salinity. Plant Cell Environ 33:627-635
    Pubmed CrossRef
  40. Jia H, Ren H, Gu M, Zhao J, Sun S, Zhang X, Chen J, Wu P, Xu G (2011) The phosphate transporter gene OsPht1;8 is involved in phosphate homeostasis in rice. Plant Physiol 156:1164-1175
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  41. Jiang M, Sun L, Isupov MN, Littlechild JA, Wu X, Wang Q, Wang Q, Yang W, Wu Y (2019) Structural basis for the Target DNA recognition and binding by the MYB domain of phosphate starvation response 1. FEBS J 286:2809-2821
    Pubmed CrossRef
  42. Jouhet J, Marechal E, Bligny R, Joyard J, Block MA (2003) Transient increase of phosphatidylcholine in plant cells in response to phosphate deprivation. FEBS Lett 544:63-68
    Pubmed CrossRef
  43. Kettenburg AT, Lopez MA, Yogendra K, Prior MJ, Rose T, Bimson S, Heuer S, Roy SJ, Bailey-Serres J (2023) PHOSPHORUS-STARVATION TOLERANCE 1 (OsPSTOL1) is prevalent in upland rice and enhances root growth and hastens low phosphate signaling in wheat. Plant Cell Environ 46:2187-2205
    Pubmed CrossRef
  44. Lambers H, Shane MW, Cramer MD, Pearse SJ, Veneklaas EJ (2006) Root structure and functioning for efficient acquisition of phosphorus: matching morphological and physiological traits. Annals of botany 98:693-713
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  45. Lau TC, Stephenson AG (1994) Effects of soil phosphorus on pollen production, pollen size, pollen phosphorus content, and the ability to sire seeds in Cucurbita pepo (Cucurbitaceae). Sex Plant Reprod 7:215-220
    CrossRef
  46. Li H, He K, Zhang Z, Hu Y (2023) Molecular mechanism of phosphorous signaling inducing anthocyanin accumulation in Arabidopsis. Plant Physiol Biochem 196:121-129
    Pubmed CrossRef
  47. Li S, Ying Y, Secco D, Wang C, Narsai R, Whelan J, Shou H (2017) Molecular interaction between PHO2 and GIGANTEA reveals a new crosstalk between flowering time and phosphate homeostasis in Oryza sativa. Plant Cell Environ 40:1487-1499
    Pubmed CrossRef
  48. Liu D (2021) Root developmental responses to phosphorus nutrition. J Integr Plant Biol 63:1065-1090
    Pubmed CrossRef
  49. Liu F, Wang Z, Ren H, Shen C, Li Y, Ling HQ, Wu C, Lian X, Wu P (2010) OsSPX1 suppresses the function of OsPHR2 in the regulation of expression of OsPT2 and phosphate homeostasis in shoots of rice. Plant J 62:508-517
    Pubmed CrossRef
  50. Liu TY, Huang TK, Tseng CY, Lai YS, Lin SI, Lin WY, Chen J, Chiou TJ (2012) PHO2-dependent degradation of PHO1 modulates phosphate homeostasis in Arabidopsis. The Plant Cell 24:2168-2183
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  51. Liu X, Zhao X, Zhang L, Lu W, Li X, Xiao K (2013a) TaPht1;4, a high-affinity phosphate transporter gene in wheat (Triticum aestivum), plays an important role in plant phosphate acquisition under phosphorus deprivation. Funct Plant Biol 40:329-341
    Pubmed CrossRef
  52. Liu Y, Donner E, Lombi E, Li R, Wu Z, Zhao FJ, Wu P (2013b) Assessing the contributions of lateral roots to element uptake in rice using an auxin-related lateral root mutant. Plant Soil 372:125-136
    CrossRef
  53. Lott JNA, Ockenden I, Raboy V, Batten GD (2000) Phytic acid and phosphorus in crop seeds and fruits: a global estimate. Seed Sci Res 10:11-33
    CrossRef
  54. Lu M, Cheng Z, Zhang XM, Huang P, Fan C, Yu G, Chen F, Xu K, Chen Q, Miao Y, Han Y, Feng X, Liu L, Fu YF (2020) Spatial Divergence of PHR-PHT1 Modules Maintains Phosphorus Homeostasis in Soybean Nodules. Plant Physiol 184:236-250
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  55. Lynch JP, Brown KM (2001) Topsoil foraging-an architectural adaptation of plants to low phosphorus availability. Plant Soil 237:225-237
    CrossRef
  56. Lyu Y, Tang H, Li H, Zhang F, Rengel Z, Whalley WR, Shen J (2016) Major crop species show differential balance between root morphological and physiological responses to variable phosphorus supply. Front Plant Sci 7:235088
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  57. Ma Q, Longnecker N, Atkins C (2002) Varying phosphorus supply and development, growth and seed yield in narrow-leafed lupin. Plant Soil 239:79-85
    CrossRef
  58. Malhotra H, Vandana, Sharma S, Pandey R (2018) Phosphorus Nutrition: Plant Growth in Response to Deficiency and Excess. Plant Nutrients and Abiotic Stress Tolerance 171-190
    CrossRef
  59. Manna M, Islam T, Kaul T, Reddy CS, Fartyal D, James D, Reddy MK (2015) A comparative study of effects of increasing concentrations of phosphate and phosphite on rice seedlings. Acta Physiol Plant 37:1-10
    CrossRef
  60. Marulanda A, Azcon R, Ruiz-Lozano JM (2003) Contribution of six arbuscular mycorrhizal fungal isolates to water uptake by Lactuca sativa plants under drought stress. Physiol Plant 119:526-533
    CrossRef
  61. Marulanda A, Porcel R, Barea JM, Azcón R (2007) Drought tolerance and antioxidant activities in lavender plants colonized by native drought-tolerant or drought-sensitive Glomus species. Microb Ecol 54:543-552
    Pubmed CrossRef
  62. Mathur S, Tomar RS, Jajoo A (2019) Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) protects photosynthetic apparatus of wheat under drought stress. Photosynth 139:227-238
    Pubmed CrossRef
  63. Matsushima C, Shenton M, Kitahara A, Wasaki J, Oikawa A, Cheng W, Ikeo K, Tawaraya K (2021) Multiple analysis of root exudates and microbiome in rice (Oryza sativa) under low P conditions. Arch Microbiol 203:5599-5611
    Pubmed CrossRef
  64. Meddich A, Ouhaddou R, Anli M, Boutasknit A (2021) Role of phosphorus and arbuscular mycorrhizal fungi in the growth performances and tolerance of barley to water stress. Plant Cell Biotechnol Mol Biol 22:45-67
  65. Milner MJ, Howells RM, Craze M, Bowden S, Graham N, Wallington EJ (2018) A PSTOL-like gene, TaPSTOL, controls a number of agronomically important traits in wheat. BMC Plant Biol 18:1-14
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  66. Mo X, Zhang M, Zhang Z, Lu X, Liang C, Tian J (2021) Phosphate (Pi) Starvation Up-Regulated GmCSN5A/B Participates in Anthocyanin Synthesis in Soybean (Glycine max) Dependent on Pi Availability. Int J Mol Sci 22:12348
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  67. Mohammad MJ, Malkawi HI, Shibli R (2003) Effects of arbuscular mycorrhizal fungi and phosphorus fertilization on growth and nutrient uptake of barley grown on soils with different levels of salts. J Plant Nutr 26:125-137
    CrossRef
  68. Moorby H, White R, Nye P (1988) The influence of phosphate nutrition on H ion efflux from the roots of young rape plants. Plant and Soil 105:247-256
    CrossRef
  69. Morcuende R, Bari R, Gibon Y, Zheng W, Pant BD, Bläsing O, Usadel B, Czechowski T, Udvardi MK, Stitt M (2007) Genome‐wide reprogramming of metabolism and regulatory networks of Arabidopsis in response to phosphorus. Plant Cell Environ 30:85-112
    Pubmed CrossRef
  70. More SS, Shinde SE, Kasture MC (2020) Root exudates a key factor for soil and plant: An overview. Pharma Innov J 8:449-459
  71. Nagarajan VK, Jain A, Poling MD, Lewis AJ, Raghothama KG, Smith AP (2011) Arabidopsis Pht1;5 mobilizes phosphate between source and sink organs and influences the interaction between phosphate homeostasis and ethylene signaling. Plant Physiol 156:1149-1163
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  72. Navea IP, Han JH, Shin NH, Lee ON, Kwon SW, Choi IR, Chin JH (2022) Assessing the Effect of a Major Quantitative Locus for Phosphorus Uptake (Pup1) in Rice (O. sativa L.) Grown under a Temperate Region. Agriculture 12:2056
    CrossRef
  73. Nilsson L, Müller R, Nielsen TH (2007) Increased expression of the MYB-related transcription factor, PHR1, leads to enhanced phosphate uptake in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Environ 30:1499-1512
    Pubmed CrossRef
  74. Nuruzzaman M, Lambers H, Bolland MD, Veneklaas EJ (2005) Phosphorus benefits of different legume crops to subsequent wheat grown in different soils of Western Australia. Plant Soil 271:175-187
    CrossRef
  75. Paszkowski U, Kroken S, Roux C, Briggs SP (2002) Rice phosphate transporters include an evolutionarily divergent gene specifically activated in arbuscular mycorrhizal symbiosis. Proc Natl Acad Sci USA 99:13324-13329
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  76. Pavithra D, Yapa N (2018) Arbuscular mycorrhizal fungi inoculation enhances drought stress tolerance of plants. Groundwater Sustain Dev 7:490-494
    CrossRef
  77. Pearse SJ, Veneklaas EJ, Cawthray G, Bolland MD, Lambers H (2006) Triticum aestivum shows a greater biomass response to a supply of aluminium phosphate than Lupinus albus, despite releasing fewer carboxylates into the rhizosphere. New Phytol 169:515-524
    Pubmed CrossRef
  78. Peng M, Hudson D, Schofield A, Tsao R, Yang R, Gu H, Bi Y-M, Rothstein SJ (2008) Adaptation of Arabidopsis to nitrogen limitation involves induction of anthocyanin synthesis which is controlled by the NLA gene. J Exp Bot 59:2933-2944
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  79. Pietrini F, Iannelli MA, Massacci A (2002) Anthocyanin accumulation in the illuminated surface of maize leaves enhances protection from photo-inhibitory risks at low temperature, without further limitation to photosynthesis. Plant Cell Environ 25:1251-1259
    CrossRef
  80. Poirier Y, Jaskolowski A, Clua J (2022) Phosphate acquisition and metabolism in plants. Curr Biol 32:R623-R629
    Pubmed CrossRef
  81. Poirier Y, Thoma S, Somerville C, Schiefelbein J (1991) Mutant of Arabidopsis deficient in xylem loading of phosphate. Plant physiol 97:1087-1093
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  82. Poli A, Billi AM, Mongiorgi S, Ratti S, McCubrey JA, Suh PG, Cocco L, Ramazzotti G (2016) Nuclear phosphatidylinositol signaling: focus on phosphatidylinositol phosphate kinases and phospholipases C. J Cell Physiol 231:1645-1655
    Pubmed CrossRef
  83. Prathap V, Kumar S, Meena NL, Maheshwari C, Dalal M, Tyagi A (2023) Phosphorus Starvation Tolerance in Rice Through Combined Physiological, Biochemical, and Proteome Analyses. Rice Sci 30:613-631
    CrossRef
  84. Raboy V (2002) Progress in breeding low phytate crops. The Journal of nutrition 132:503S-505S
    Pubmed CrossRef
  85. Rae AL, Cybinski DH, Jarmey JM, Smith FW (2003) Characterization of two phosphate transporters from barley; evidence for diverse function and kinetic properties among members of the Pht1 family. Plant Mol Biol 53:27-36
    Pubmed CrossRef
  86. Rasmussen SK, Ingvardsen CR, Torp AM (2010) Mutations in genes controlling the biosynthesis and accumulation of inositol phosphates in seeds. Biochem Soc Trans 38:689-694
    Pubmed CrossRef
  87. Razaq M, Zhang P, Shen HL, Salahuddin (2017) Influence of nitrogen and phosphorous on the growth and root morphology of Acer mono. PLoS One 12:e0171321
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  88. Remy E, Cabrito TR, Batista RA, Teixeira MC, Sa-Correia I, Duque P (2012) The Pht1;9 and Pht1;8 transporters mediate inorganic phosphate acquisition by the Arabidopsis thaliana root during phosphorus starvation. New Phytol 195:356-371
    Pubmed CrossRef
  89. Ruan W, Guo M, Wu P, Yi K (2017) Phosphate starvation induced OsPHR4 mediates Pi-signaling and homeostasis in rice. Plant Mol Biol 93:327-340
    Pubmed CrossRef
  90. Rubio V, Linhares F, Solano R, Martín AC, Iglesias J, Leyva A, Paz-Ares J (2001) A conserved MYB transcription factor involved in phosphate starvation signaling both in vascular plants and in unicellular algae. Genes &. development 15:2122-2133
    CrossRef
  91. Sakurai I, Hagio M, Gombos Z, Tyystjarvi T, Paakkarinen V, Aro E-M, Wada H (2003) Requirement of phosphatidylglycerol for maintenance of photosynthetic machinery. Plant physiol 133:1376-1384
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  92. Schunmann PH, Richardson AE, Smith FW, Delhaize E (2004) Characterization of promoter expression patterns derived from the Pht1 phosphate transporter genes of barley (Hordeum vulgare L.). J Exp Bot 55:855-865
    Pubmed CrossRef
  93. Secco D, Baumann A, Poirier Y (2010) Characterization of the rice PHO1 gene family reveals a key role for OsPHO1; 2 in phosphate homeostasis and the evolution of a distinct clade in dicotyledons. Plant physiol 152:1693-1704
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  94. Seo HM, Jung Y, Song S, Kim Y, Kwon T, Kim DH, Jeung SJ, Yi YB, Yi G, Nam MH, Nam J (2008) Increased expression of OsPT1, a high-affinity phosphate transporter, enhances phosphate acquisition in rice. Biotechnol Lett 30:1833-1838
    Pubmed CrossRef
  95. Shen J, Yuan L, Zhang J, Li H, Bai Z, Chen X, Zhang W, Zhang F (2011) Phosphorus dynamics: from soil to plant. Plant physiol 156:997-1005
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  96. Shi J, Wang H, Wu Y, Hazebroek J, Meeley RB, Ertl DS (2003) The Maize Low-Phytic Acid Mutant lpa2 Is Caused by Mutation in an Inositol Phosphate Kinase Gene. Plant Physiol 131:507-515
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  97. Shimogawara K, Wykoff DD, Usuda H, Grossman AR (1999) Chlamydomonas reinhardtii mutants abnormal in their responses to phosphorus deprivation. Plant physiol 120:685-694
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  98. Shin H, Shin HS, Dewbre GR, Harrison MJ (2004) Phosphate transport in Arabidopsis: Pht1;1 and Pht1;4 play a major role in phosphate acquisition from both low- and high-phosphate environments. Plant J 39:629-642
    Pubmed CrossRef
  99. Silva VM, Putti FF, White PJ, Reis ARD (2021) Phytic acid accumulation in plants: Biosynthesis pathway regulation and role in human diet. Plant Physiol Biochem 164:132-146
    Pubmed CrossRef
  100. Smith SE, Gianinazzi-Pearson V, Koide R, Cairney JWG (1994) Nutrient transport in mycorrhizas: structure, physiology and consequences for efficiency of the symbiosis. Plant Soil 159:103-113
    CrossRef
  101. Stefanovic A, Ribot C, Rouached H, Wang Y, Chong J, Belbahri L, Delessert S, Poirier Y (2007) Members of the PHO1 gene family show limited functional redundancy in phosphate transfer to the shoot, and are regulated by phosphate deficiency via distinct pathways. Plant J 50:982-994
    Pubmed CrossRef
  102. Sun S, Gu M, Cao Y, Huang X, Zhang X, Ai P, Zhao J, Fan X, Xu G (2012) A constitutive expressed phosphate transporter, OsPht1;1, modulates phosphate uptake and translocation in phosphate-replete rice. Plant Physiol 159:1571-1581
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  103. Tao H, Gao F, Linying L, He Y, Zhang X, Wang M, Wei J, Zhao Y, Zhang C, Wang Q, Hong G (2024) WRKY33 negatively regulates anthocyanin biosynthesis and cooperates with PHR1 to mediate acclimation to phosphate starvation. Plant Commun 100821
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  104. Tominaga-Wada R, Masakane A, Wada T (2018) Effect of phosphate deficiency-induced anthocyanin accumulation on the expression of Solanum lycopersicum GLABRA3 (SlGL3) in tomato. Plant Signal Behav 13:e1477907
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  105. Vance CP (2001) Symbiotic nitrogen fixation and phosphorus acquisition. Plant nutrition in a world of declining renewable resources. Plant physiol 127:390-397
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  106. Veneklaas EJ, Lambers H, Bragg J, Finnegan PM, Lovelock CE, Plaxton WC, Price CA, Scheible WR, Shane MW, White PJ, Raven JA (2012) Opportunities for improving phosphorus-use efficiency in crop plants. New phytol 195:306-320
    Pubmed CrossRef
  107. Vogiatzaki E, Baroux C, Jung JY, Poirier Y (2017) PHO1 Exports Phosphate from the Chalazal Seed Coat to the Embryo in Developing Arabidopsis Seeds. Curr Biol 27:2893-2900, e2893
    Pubmed CrossRef
  108. Wada H, Murata N (2007) The essential role of phosphatidylglycerol in photosynthesis. Photosynth Res 92:205-215
    Pubmed CrossRef
  109. Wang F, Rose T, Jeong K, Kretzschmar T, Wissuwa M (2016) The knowns and unknowns of phosphorus loading into grains, and implications for phosphorus efficiency in cropping systems. J Exp Bot 67:1221-1229
    Pubmed CrossRef
  110. Wang J, Sun J, Miao J, Guo J, Shi Z, He M, Chen Y, Zhao X, Li B, Han F, Tong Y, Li Z (2013a) A phosphate starvation response regulator Ta-PHR1 is involved in phosphate signalling and increases grain yield in wheat. Annals of botany 111:1139-1153
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  111. Wang X, Bai J, Liu H, Sun Y, Shi X, Ren Z (2013b) Overexpression of a maize transcription factor ZmPHR1 improves shoot inorganic phosphate content and growth of Arabidopsis under low-phosphate conditions. Plant Mol Biol Rep 31:665-677
    CrossRef
  112. Wang X, Wang Y, Pineros MA, Wang Z, Wang W, Li C, Wu Z, Kochian LV, Wu P (2014) Phosphate transporters OsPHT1;9 and OsPHT1;10 are involved in phosphate uptake in rice. Plant Cell Environ 37:1159-1170
    Pubmed CrossRef
  113. Wang Y, Ribot C, Rezzonico E, Poirier Y (2004) Structure and expression profile of the Arabidopsis PHO1 gene family indicates a broad role in inorganic phosphate homeostasis. Plant physiol 135:400-411
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  114. Wang Y, Wang F, Lu H, Liu Y, Mao C (2021) Phosphate Uptake and Transport in Plants: An Elaborate Regulatory System. Plant Cell Physiol 62:564-572
    Pubmed CrossRef
  115. Watts-Williams SJ, Gill AR, Jewell N, Brien CJ, Berger B, Tran BT, Mace E, Cruickshank AW, Jordan DR, Garnett T, Cavagnaro TR (2022) Enhancement of sorghum grain yield and nutrition: A role for arbuscular mycorrhizal fungi regardless of soil phosphorus availability. Plants, People, Planet 4:143-156
    CrossRef
  116. White PJ, Veneklaas EJ (2012) Nature and nurture: the importance of seed phosphorus content. Plant Soil 357:1-8
    CrossRef
  117. Wild R, Gerasimaite R, Jung J-Y, Truffault V, Pavlovic I, Schmidt A, Saiardi A, Jessen HJ, Poirier Y, Hothorn M, Mayer A (2016) Control of eukaryotic phosphate homeostasis by inositol polyphosphate sensor domains. Science 352:986-990
    Pubmed CrossRef
  118. Xue YB, Xiao BX, Zhu SN, Mo XH, Liang CY, Tian J, Liao H (2017) GmPHR25, a GmPHR member up-regulated by phosphate starvation, controls phosphate homeostasis in soybean. J Exp Bot 68:4951-4967
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  119. Yan M, Xie M, Chen W, Si Wj, Lin Hh, Yang J (2024) Transcriptome analysis with different leaf blades identifies the phloem-specific phosphate transporter OsPHO1; 3 required for phosphate homeostasis in rice. Plant J 118:905-919
    Pubmed CrossRef
  120. Yang SY, Gronlund M, Jakobsen I, Grotemeyer MS, Rentsch D, Miyao A, Hirochika H, Kumar CS, Sundaresan V, Salamin N, Catausan S, Mattes N, Heuer S, Paszkowski U (2012) Nonredundant regulation of rice arbuscular mycorrhizal symbiosis by two members of the phosphate transporter1 gene family. Plant Cell 24:4236-4251
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  121. Ye T, Li Y, Zhang J, Hou W, Zhou W, Lu J, Xing Y, Li X (2019) Nitrogen, phosphorus, and potassium fertilization affects the flowering time of rice (Oryza sativa L.). Glob Ecol Conserv 20:e00753
    CrossRef
  122. Ye Y, Yuan J, Chang X, Yang M, Zhang L, Lu K, Lian X (2015) The Phosphate Transporter Gene OsPht1;4 Is Involved in Phosphate Homeostasis in Rice. PLoS One 10:e0126186
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  123. Yi K, Wu Z, Zhou J, Du L, Guo L, Wu Y, Wu P (2005) OsPTF1, a novel transcription factor involved in tolerance to phosphate starvation in rice. Plant Physiol 138:2087-2096
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  124. Yuan H, Liu D (2008) Signaling components involved in plant responses to phosphate starvation. J Integr Plant Biol 50:849-859
    Pubmed CrossRef
  125. Zhang F, Wu XN, Zhou HM, Wang DF, Jiang TT, Sun YF, Cao Y, Pei WX, Sun SB, Xu GH (2014) Overexpression of rice phosphate transporter gene OsPT6 enhances phosphate uptake and accumulation in transgenic rice plants. Plant and soil 384:259-270
    CrossRef
  126. Zhao J, Fu J, Liao H, He Y, Nian H, Hu Y, Qiu L, Dong Y, Yan X (2004) Characterization of root architecture in an applied core collection for phosphorus efficiency of soybean germplasm. Chin Sci Bull 49:1611-1620
    CrossRef
  127. Zhou J, Jiao F, Wu Z, Li Y, Wang X, He X, Zhong W, Wu P (2008) OsPHR2 is involved in phosphate-starvation signaling and excessive phosphate accumulation in shoots of plants. Plant Physiol 146:1673-1686
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  128. Zhu J, Kaeppler SM, Lynch JP (2005) Topsoil foraging and phosphorus acquisition efficiency in maize (Zea mays). Funct Plant Biol 32:749-762
    Pubmed CrossRef
  129. Zhu YG, Smith AF, Smith SE (2003) Phosphorus efficiencies and responses of barley (Hordeum vulgare L.) to arbuscular mycorrhizal fungi grown in highly calcareous soil. Mycorrhiza 13:93-100
    Pubmed CrossRef

Article

Review

J Plant Biotechnol 2024; 51(1): 129-142

Published online May 23, 2024 https://doi.org/10.5010/JPB.2024.51.014.129

Copyright © The Korean Society of Plant Biotechnology.

식물에서 인의 역할과 인산염 고갈 위기 대응 방안

신나현・조래현

Received: 10 May 2024; Revised: 12 May 2024; Accepted: 12 May 2024; Published: 23 May 2024.

Phosphate depletion: research status and challenges in agriculture

Na-Hyun Shin ・Lae-Hyeon Cho

Life and Industry Convergence Research Institute, Pusan National University, Miryang 50463, Republic of Korea
Department of Plant Bioscience, College of Natural Resources and Life Science, Pusan National University, Miryang 50463, Republic of Korea

Correspondence to:e-mail: lhcho@pusan.ac.kr

Received: 10 May 2024; Revised: 12 May 2024; Accepted: 12 May 2024; Published: 23 May 2024.

This is an Open-Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

Abstract

Phosphate, an important macronutrient required for plant growth, is involved in various processes, including energy metabolism, and is also a key component of nucleic acids and phospholipids. Phosphorus fertilizers are not reusable and phosphate rock, which is the only phosphorus fertilizer resource, is limited and becoming depleted. To address this issue, phosphate transporters that can absorb phosphate from underground soil and transport it to plant aerial parts have been identified in Arabidopsis and major crops, such as rice, wheat, barley, maize, and soybean. Phosphate in the soil is primarily absorbed through diffusion via phosphate gradients between the soil and plant and transported to the shoot via the xylem. The plant uses the acquired phosphate and it accumulates in the seeds, thereby influencing plant growth for the next generation. Symbiotic phosphate acquisition via arbuscular mycorrhizal fungi and the genes or quantitative trait loci involved in increased phosphate uptake with enhanced yield have been reported. However, besides climate, soil phosphate uptake is affected by various environmental factors such as soil water content, pH, texture, temperature, and element composition. Thus, developing crops with desired traits for high phosphate uptake and phosphate-use efficiency and cultivating them in appropriate environments is essential. This review provides comprehensive information on transporters and genes or quantitative trait loci that are known to enhance phosphate acquisition and transportation. Moreover, we discuss measures to address the problem of phosphorus depletion.

Keywords: Phosphorus, phosphate depletion, phosphate acquisition, phosphate-use efficiency, crop yield

서 론

작물 수량성 증가를 위해서는 충분한 양분 공급이 필수적이다. 식물 성장에 필수적인 대량 영양소 중 하나인 인은 대부분의 농경지에서 가용성이 낮아 작물 수량성의 주요 제한 요소로 작용한다. 인은 식물체 내에서 주요 물질을 구성하며, 다양한 생리 대사에 관여한다. 예를 들어, 인은 유전정보를 저장하고 전달하는 DNA 및 RNA와 같은 핵산을 구성한다. 또한, 인은 세포 내 주요 에너지인 ATP를 구성하여 식물체 내 에너지 대사와 관계되어 있으며, 이를 통해 광합성, 세포 호흡, 세포 활성 조절 등 다양한 대사 과정에 관여한다. 인은 세포막의 구성성분이기도 하며, 단백질 내 아미노산 잔기 인산화 및 보조인자로써 효소 활성에도 관여한다. 근단 분열조직에서는 인 요구도가 높아 뿌리 생육에도 관여하며, 적정량의 인산은 식물에서 질소고정 및 개화에서 종자 성숙에 이르는 생식생장 과정을 증진시킨다. 식물이 이용할 수 있는 인은 주로 토양용액 내에 PO43-의 무기인산(inorganic phosphate; Pi) 형태로 존재하며, HPO42- (알칼리성 토양) 혹은 H2PO4- (산성 토양)의 이온 형태로 흡수된다. 인의 흡수는 토양 내 pH, 수분량, 기타 무기 이온들의 농도 등에 의해 영향을 받으므로 토양 내 가용 인산의 비율은 유동적이며, 매우 낮은 편이다. 실제로 온대지역 대표 토양의 표토 15 cm 깊이에서 발견되는 인의 함량을 조사한 결과, 1차 광물 형태의 인은 습윤지역과 건조지역에서 각각 900 kg ha-1와 1,600 kg ha-1였으나, 가용성 인산의 함량은 각 조건에서 0.05~0.15 kg ha-1와 0.1~0.2 kg ha-1로 매우 낮은 것으로 보고되었다(Brady et al. 2008). 식물은 영양소가 제한적인 환경에서 인을 효과적으로 획득하고 사용하기 위하여, 인의 흡수를 강화하는 전략과 체내에 흡수된 인의 재분배 사용이라는 두 가지 광범위한 전략을 진화적으로 발전시켜 왔다. 인산 흡수를 강화하기 위해 식물은 먼저 뿌리 시스템의 변화를 촉진한다. 토양 내 인산이 제한적인 환경에서 식물은 탄소의 대부분을 뿌리 발달에 사용하며, 인산 함량이 비교적 높은 편인 상부 토양층(upper soil layer)에 높은 뿌리 밀도를 가질 수 있도록 주근(primary root)의 생장은 억제하고 2차 뿌리(secondary root)의 생장을 촉진한다(Poirier et al. 2022). 또한, 수 밀리미터(mm) 밖에 확장되지 못하는 근모와 달리 최대 25 cm까지 균사를 확장할 수 있는 균근에 탄소를 제공하고 균사를 통해 인산을 비롯한 다른 영양소를 공급받기도 하며, 뿌리에서 핵산분해효소(nucleases), 포스포디에스터라제(phosphodiesterases), 피타아제(phytases) 등의 다양한 가수분해 효소를 분비하여 토양 내 유기 인산 풀(organic phosphate pool)에서 인산을 무기화(mineralization)하고 수송체(transporters)를 통해 인산을 흡수하는 전략을 가진다(Poirier et al. 2022). 이렇게 흡수된 인산은 핵산/인지질/세포막의 구성요소가 되며, 당인산(sugar phosphates) 생성 및 에너지 대사에 활용되고 종자에 저장되어 발아 시 에너지원으로 사용되기도 한다. 따라서 식물의 성장과 발달을 위해서는 충분한 양의 인이 필요한데, 인의 원료로는 인광석이 유일한 것으로 알려져 있으며, 이는 모로코, 중국, 미국 등 일부 국가에만 제한적으로 분포해 있다(Gamuyao et al. 2012). 이처럼 인광석의 양은 한정적인데, 2020년 한 해 동안 전 세계적으로 사용된 인 비료는 2000년도에 사용된 양에 비해 40% 이상 늘어난 6천만톤으로, 증가하는 인 수요로 인해 인광석의 가격 상승 및 고갈 위기가 제기되고 있다(Chen et al. 2023).

따라서 본 리뷰에서는 1)식물체 내 인의 역할, 2)식물체의 무기인산 흡수 및 재분배 기작, 그리고 이를 활용한 3)다양한 인 결핍 조건 극복 방안을 제시하고자 한다.

본 론

식물체 내 인의 역할

인은 식물 생육의 필수 영양소 중 질소(N) 및 칼륨(K)과 함께 대량으로 요구되는 원소 중 하나로, 식물체 건물중(dry weight)의 0.05~0.5%를 차지하며, 세포막 구조유지, 생체분자(biomoleculees) 합성, 세포 분열, 효소 활성/불활성, 탄소 대사 등에 관여한다(Malhotra et al. 2018). 또한, 종자 발아, 지상부 및 지하부 발달, 화기 및 종자 생성, 종자의 수량과 품질까지 식물 생육 전 단계에 관여한다(Malhotra et al. 2018). 그중에서도 가장 기본적으로, 식물세포에서 deoxyribose/ribose에 인산기를 결합함으로써 핵산을 구성하며, 뼈대(backbone chain) 구조를 온전하게 유지하여 유전정보를 후대로 전달하거나 단백질로 번역될 수 있도록 한다. 또한 인산은 다양한 형태의 인지질로 세포막을 구성한다. 식물에서 가장 풍부한 인지질인 포스파티딜콜린(phosphatidylcholine; PC)은 비색소체 막의 약 25~60%를 차지하며, 세포막을 매개로 하는 신호전달 과정에 중요한 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Botella et al. 2017). 인산의 농도는 인지질의 합성에 영향을 미치는데, 저 인산 조건에서 식물체 내 PC 농도가 일시적으로 증가하고 아실기(acyl group)가 디아실글리세롤(diacylglycerol; DAG)로 전이되어 갈락토지질(galactolipids) 합성에 관여하는 것이 알려졌다(Jouhet et al. 2003). 포스파티딜글리세롤(phosphatidylglycerol; PG)도 틸라코이드 막에 위치하여 광합성에 관계된 전자 수송에 역할을 하며, 광합성 복합체 형성 및 구조 유지에도 역할 한다(Sakurai et al. 2003; Wada and Murata 2007). 포스파티딜에탄올아민(phosphatidylethanolamine; PE)은 PC 다음으로 식물세포에 많이 존재하는 인지질로, 세포막의 융합 및 곡률(membrane curvature)에 관계하며, 포스파티딜이노시톨(phosphatidylinositol; PI)과 포스파티딜세린(phosphatidylserine; PS)은 세포 신호전달에 관여한다(Poli et al. 2016). PI의 경우, 포스파티딘산(phosphatidic acid; PA)과 함께 건조, 염해 등의 스트레스 반응에도 관여하는 것으로 알려져 있다(Hong et al. 2010).

인산은 식물체 내에서 포도당(glucose)과 결합하여 광합성/호흡/핵산 및 지질합성 등 다양한 대사회로에서 중간체의 구성요소로서 역할 한다. 식물체 내에서 가장 흔하게 발견되는 당인산은 glucose-6-phosphate (G6P)로 인산화 및 탈수소작용 등을 통해 해당과정(glycolysis), 오탄당 인산 경로(pentose-phosphate pathway; PPP), 포도당신생합성(gluconeogenesis) 등을 거쳐 ATP, NADPH를 생성하거나 포도당을 글리코겐(glycogen)으로 저장하는 데에 관여한다(Copeland and Turner 1987). 또, 인산은 G6P 이외에도 과당(fructose), 자일룰로스(xylulose), 세도헵툴로오스(sedoheptulose), 글리세르산염(glycerate), 에리트로오스(erythrose) 등과도 결합하여 해당과정, 오탄당 인산 회로, 캘빈회로 등에 관여하는 것으로도 알려져 있다(Copeland and Turner 1987). 인은 포스포에놀피루브산(phosphoenolpyruvic acid; PEP), 아실인산(acyl phosphate), 에놀인산(enol phosphate) 등 고에너지 결합을 이루고 있다. ATP 내 3개의 인산기는 모두 인산무수결합(phosphoanhydride bond)으로 구성되어 있으며, 당과는 인산에스터결합(phosphoester bond)으로 연결되어 있는데, ATP가 ADP, AMP가 될 때, 각각 34.0 kJ mol-1, 27.2 kJ mol-1의 에너지를 방출하며, 인산에스터결합으로 연결된 인산기는 13.8 kJ mol-1의 에너지를 방출한다(Malhotra et al. 2018).

식물체 내에서 인은 피트산(phytic acid; PA) 혹은 PA에 양이온이 결합한 파이테이트(phytates) 형태로 저장되는데, 대부분은 종자에 축적되며 화분, 뿌리, 줄기, 잎 등에서도 일부 발견된다(Lott et al. 2000). 벼, 보리, 수수, 밀 등 단자엽 식물은 피트산의 80~90%를 종자의 호분층에 저장하나, 옥수수는 예외적으로 약 10%의 피트산만 호분층에 축적하고 나머지는 배아에 축적하는 것으로 알려져 있다(Shi et al. 2003). 피트산은 개화 후 수일 내에 식물체 내에서 합성이 시작되어 종자 발달 및 성숙기 동안 합성 및 축적이 지속되며, 벼에서는 개화 후 10~25일 사이에 피트산 농도가 높아지는 것으로 알려져 있다(Rasmussen et al. 2010; Silva et al. 2021). 또한, PA는 Fe2+, Mg2+, Ca2+, Zn2+ 등의 금속 이온과 결합하여 파이테이트 형태로 축적되기도 하며, PA와 파이테이트는 종자 발아 시 피타아제 등에 의해 분해되어 배아에서의 발아 및 식물 생육에 양분으로 이용된다(Agostini et al. 2010; Fukushima et al. 2020; Raboy 2002).

이처럼 식물 세포 내에서 중요한 역할을 하는 인산이 식물에서 부족하게 될 경우, 다양한 결핍증상들이 나타난다(Malhotra et al. 2018). 대표적으로, 인 결핍으로 인해 세포분열이 제한되며, 그 결과 생육이 저해되고 잎은 가늘고 뾰족한 모양이 된다. 어린잎의 색은 어두운 녹색을 띠며, 노화된 잎의 경우 엽록체 보호를 위해 안토시아닌(anthocyanin)이 합성되어 자색을 띠게 된다. 또한 결핍이 심해질 경우 잎이 말리고 줄기에 갈색 반점이 생기기도 하는데, 이러한 인산 결핍 증상은 어린잎보다는 노화된 잎에서 먼저 나타난다. 또한, 인산이 결핍될 경우, 식물은 인산을 확보하고자 뿌리 생장을 집중적으로 증가시켜 식물체 내 지상부의 생장 비율이 낮아지므로, 낮은 지상부-지하부 비율(shoot-to-root ratio)이 관찰된다. 이러한 증상들의 결과로, 식물은 종자를 맺지 못하거나 충실하지 못한 종자를 생성하여 최종적으로는 수량과 품질이 크게 저하된다.

인에 대한 식물의 반응

인산이 부족한 조건에서 식물은 토양 내 인산 흡수 효율을 높이기 위해 지하부의 형태학적 및 생리학적 변화를 촉진한다. 또한, 식물체 내 인화합물의 분해를 통해 무기 형태의 인산을 생성하고 노화된 기관의 인화합물을 분해하여 인이 필요한 생장/발달기의 어린 기관으로 인산을 재분배하기도 한다.

지하부

인 결핍 조건에서 식물의 뿌리는 토양으로부터 인산 흡수 효율을 증진하기 위해 다양한 형태학적 및 생리학적 변화를 일으킨다. 인산은 Fe2+, Al3+, Ca2+ 등의 이온이나 유기물을 통해 토양에 강하게 결착되어 있고, 토양용액을 통한 인산의 이동은 매우 느리기 때문에 인산 흡수를 위하여 식물은 인산이 탐지되는 방향으로 뿌리의 성장을 촉진시켜야 한다. 가늘고 긴 뿌리는 표면적을 증가시켜 더 많은 토양을 탐지하고 인산을 포함한 다른 양분을 탐색하여 흡수하는 데 유리하다(Liu 2021). 유기물 분해로 인해 생성되는 토양 내 인산은 대부분 표토에 존재하므로, 인산이 부족한 환경에서는 얕은 뿌리(shallow root)를 가지는 것이 인산 흡수에 유리하며, 인산 부족 시, 다양한 작물에서 주근의 길이 감소 및 측근(lateral root)과 근모(root hair)의 생장 촉진이 관찰된다(Gu et al. 2016; Liu et al. 2013b; Lynch and Brown 2001; Zhao et al. 2004; Zhu et al. 2005). 또한, 식물은 인산이 결핍된 조건에서 포스파타아제(phosphatase), 말산염(malate)과 구연산염(citrate)을 포함한 다양한 카르복시산염(carboxylates), 그리고 양성자(proton; H+) 등을 세포 내외로 분비하는데, 이는 토양 내 유기물에 결합된 유기인산(organic P; Po)을 무기인산의 형태로 전환되게 하거나 H+를 방출하여 토양의 pH를 낮춤으로써 인-함유 화합물을 용해하는 등 토양 내 가용 무기인산(available Pi)을 증가시키는 작용을 한다(Matsushima et al. 2021; More et al. 2020). 인이 충분한 환경에서 식물은 뿌리의 수송체를 통해 인을 흡수하지만, 인이 부족한 환경에서는 공생 균근과의 상호작용에 주로 의존하게 된다(Glassop et al. 2005; Grun et al. 2018; Schunmann et al. 2004).

식물의 지하부에서 인산을 흡수하는 인산 수송체(phosphate transporter)는 3개의 단백질 그룹-phosphate transporter (PHT) family, SYG1/Pho81/XPR1 (SPX; SYG1: Suppressor of Yeast gpa1; Pho81: the yeast Phosphatase81; XPR1: the human Xenotropic and Polytropic Retrovirus receptor1) domain을 포함하는 family, sulfate transporter (SULTR)-like family-으로 구분되며, PHT는 다시 세포 내 위치와 서열 유사도를 기반으로 5개 세부 타입으로 분류된다. PHT1은 주로 원형질막, PHT2는 엽록소, PHT3는 미토콘드리아, PHT4는 엽록소, 골지체 및 비광합성 색소체, 마지막으로 PHT5는 액포에 주로 위치한다(Wang et al. 2021). 애기장대(Arabidopsis thaliana)의 경우 총 9개의 PHT1이 동정 되었으며, 이 중 8개는 지하부에서 강하게 발현하는 것으로 알려져 있다(Fig. 1, Table 1)(Shin et al. 2004). 특히, Pht1;1Pht1;4는 인산 농도와 관계없이 Pi 흡수에 역할을 하며, 이들 두 유전자의 기능이 모두 사라졌을 때 심각한 인산 결핍 표현형이 관찰되는 것을 통해 다른 수송체들이 이들의 기능을 보완하지 못하는 것으로 보인다(Shin et al. 2004). Pht1;5는 지상부에서 주로 발현되며, 이 유전자가 과발현되면 주근의 생육이 억제되고 근모의 발달이 향상된다(Nagarajan et al. 2011). 또한, Pht1;5 과발현체는 야생형(wild-type; WT)에 비하여 인산이 충분한 조건에서 지상부의 인 함량은 낮고 지하부의 인 함량은 높았는데, 이러한 결과는 Pht1;5가 식물체 내 인 재분배에 있어 지상부에서 지하부로 인산을 이동시키는 데 역할이 있음을 시사한다(Nagarajan et al. 2011). Pht1;8Pht1;9는 고친화성 무기인산/수소이온 동시 수송체(high-affinity Pi/H+ symporter)로써 지상부-지하부 내 인산 비율을 유지함으로써 인산 부족 시 식물체 내 인 함량 항상성에 관여하는 것으로 알려져 있다(Remy et al. 2012). 애기장대 PHT와의 서열 유사성을 바탕으로 벼(Oryza sativa), 보리(Hordeum vulgare), 밀(Triticum aestivum), 옥수수(Zea mays) 등의 작물에서도 상동성 수송체들이 동정되었다.

Figure 1. Phenotypes of plants under phosphate (Pi)-deficient conditions and mechanisms associated with Pi acquisition and transportation from the soil to the plant aerial parts in major plants. The plants represent phenotypes of the plant grown under Pi-sufficient conditions (left) and Pi-deficient condition (right), respectively. Pi: phosphate; PHT, Pht and PT: phosphate transporter; SPX: SYG1/Pho91/XPR1 domain; PAP1: production of anthocyanin pigments1; MRE: MYB-recognizing element; DFR: Dihydroflavonol 4-reductase; AMF: Arbuscular mycorrhizal fungi; C: carbon; P: phosphate; Green lines on plant’s roots: arbuscular mycorrhizal fungus; Fe2+, Al3+ and Ca2+ are representative cations bound to phosphate in the soils. Brown arrows: the directions of the Pi translocation in the plants associated with the gene in box next to the arrows. Beige thick arrow: the secretion of exudates in the plants. Figure created using BioRender (https://biorender.com/)

Table 1 . The major transporters associated with Pi acquisition in plants.

CropGenePi-affinityPrimarily expressed tissueFunctionAdditional traitsReferences
Arabidopsis thalianaPht1;1highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;4highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;5highRoot, ShootPi remobilizationLinked with ethylene responseNagarajan et al. (2011)
Pht1;8highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Pht1;9highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Oryza sativa L.OsPT1highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Seo et al. (2008), Sun et al. (2012)
OsPT2lowRootPi uptake, Pi translocation, Pi homeostasis-Ai et al. (2009), Liu et al. (2010)
OsPT4highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Ye et al. (2015)
OsPT6highRootPi uptake, Pi translocation-Ai et al. (2009), Zhang et al. (2014)
OsPT7-Shoot, AntherPi translocation, Pi remobilization-Dai et al. (2022)
OsPT8highRoot, Shoot, Panicle, Rice hullPi translocation, Pi homeostasis-Jia et al. (2011)
OsPT9highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT10highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT11highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Paszkowski et al. (2002), Yang et al. (2012)
OsPT13highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Yang et al. (2012)
Triticum aestivum L.TaPht1;2highRootPi uptakeRegulates plant morphology and dry mass under Pi deprivationGuo et al. (2014)
TaPht1;4highRootPi uptakeDiurnal expression (high/low levels during daytime/night-time)Liu et al. (2013a)
TaPht2;1-ShootPi uptake, Pi homeostasisCircadian rhythmic expression patternsGuo et al. (2013)
Hordeum vulgareHvPht1;1highRoot, ShootPi uptakeH+/Pi symporterRae et al. (2003), Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;2highRootPi uptake-Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;6lowShootPi remobilization-Rae et al. (2003)
HvPht1;7highRoot, Shoot, Green antherPi uptake-Druka et al. (2006)
HvPht1;8-Root through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Glassop et al. (2005), Christophersen et al. (2009)

Pi: phosphate; -: not applicable..



벼에서는 PHT1 family 내 총 13개의 유전자가 존재하며, 그중 10개(OsPT1-OsPT4, OsPT6, OsPT8-OsPT11, OsPT13)는 토양으로부터 식물체로의 인산 흡수 및 식물체 내 인산 이동에 기능한다(Fig. 1, Table 1)(Ai et al. 2009; Sun et al. 2012). 계통 발생학적으로 PHT1 family는 OsPT1-OsPT8, OsPT9-OsPT10 그리고 OsPT11OsPT13으로 분류된다(Paszkowski et al. 2002). 다른 PHT와 달리OsPT1은 외부의 인 농도와 관계없이 잎, 줄기 등 지상부와 지하부(주로 주근)에서 상시 발현되며, 토양으로부터의 인산 흡수 및 식물체 내에서 인산의 이동에 관여한다(Seo et al. 2008; Sun et al. 2012). OsPT2OsPT6는 지상부와 지하부에서 모두 발현되는데, OsPT2의 경우 주근과 측근의 유관속주에서, OsPT6는 어린 주근의 표피세포를 제외한 대부분의 조직[근단(root tip), 측근 분기 영역(lateral root branching zone), 지상부-지하부 접합 부위(shoot-root junction), 잎 등]과 세포[표피세포(epidermis), 피질(cortex), 내피세포(endodermis), 유관속 세포(vascular cells; xylem, phloem)]에서 발현되어 뿌리를 통한 인산 흡수 및 흡수된 인산의 지하부-지상부로의 이동에도 관여한다(Ai et al. 2009). OsPT2는 과발현될 경우 지상부에 인산 축적으로 인한 인산 독성이 나타나 식물체 내 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보고되었다(Jia et al. 2011; Liu et al. 2010). OsPT8 또한 과발현 시 인산 독성이 관찰되어 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보이며, 뿌리, 줄기, 잎뿐만 아니라 수축(이삭의 가운데 축; panicle axis)과 벼 종자의 겉껍질(rice hull)에서도 높은 인 농도가 관찰되어 이 수송체는 영양생장 기관에서 생식생장 기관으로의 인산 이동에 기능하는 것으로 유추된다(Jia et al. 2011). OsPT4는 장기간 인산 부족에 노출되었을 때, 지상부와 지하부에서 모두 발현되며, 과발현 시 뿌리, 짚(straw), 현미(brown rice)에 인산이 축적되는 것으로 보아, 이는 인산 유입 수송에 기능하는 것으로 보인다(Ye et al. 2015). OsPT7은 인산 부족 시 생육기에 따라 다른 기관에서 발현되는데, 유묘기 및 영양생장기에는 기저마디(basal node)와 하단 엽초(basal leaf sheath)를 포함한 기저 지상부(shoot basal region)와 노화된 잎에서 높은 발현을 보인다. 그러나 생식생장기에는 약에서 주로 발현되어 인산 농도를 높이는 것으로 보아, OsPT7은 식물체 내 인산 재이동에 관여하는 것으로 결론지을 수 있다(Dai et al. 2022). OsPT9OsPT10은 인산 부족 시 뿌리의 표피세포, 측근, 근모, 엽육(mesophyll), 맥관구조(vasculature)에서 발현되며, 아포플라스트(apoplast)에서 인산 농도를 증가시키므로 식물체 내 인산 이동에 기능하는 것으로 보고되었다(Wang et al. 2014). OsPT11OsPT13은 토양 내 인산 농도에 의한 발현 유도가 아닌 수지상체 균근(arbuscular mycorrhizal fungi; AMF)과의 공생을 통해 집락화 된 뿌리(colonized roots)에서 발현되는 Pi 수송체이다(Paszkowski et al. 2002; Yang et al. 2012). OsPT11OsPT13의 단독/이중 돌연변이체는 수지상체 균근인 Glomus intraradices (G. intraradices)가 접종된 환경에서 수지상체와 집락 형성이 감소한 것으로 조사되었다. G. intraradices를 접종하지 않은 환경의 WT, ospt11ospt13 내 인 함량은 모두 비슷한 수준이었으나, G. intraradices를 접종한 환경에서는 ospt11 돌연변이체 내 인 함량만 유의하게 낮은 수준으로 조사되었다. 또한, 33P를 이용하여 균근과의 공생을 통한 인산 흡수 및 인 전달 비율을 조사한 결과, ospt13은 식물체 내 인산 중 약 67~77%의 인을 공생관계를 통해 흡수하였고 이는 WT과 비슷한 수준으로 조사되었다. ospt11에서는 약 2.2~5.1%의 인이 공생관계를 통해 흡수된 것으로 조사되었고 ospt11/ospt13 내 인 함량도 ospt11과 비슷한 수준으로 관찰되어, 이는 OsPT11이 벼에서 균근과의 공생을 통한 인산 흡수에 필수적인 기능을 수행한다는 것을 시사한다(Yang et al. 2012).

벼 이외에 밀, 보리, 콩(Glycine max) 등의 작물에도 다양한 인산 수송체들이 보고되었다(Fig. 1, Table 1). 밀의 PHT1 family는 초기 생육기와 성숙기에 유전자 발현이 높고 수잉기 및 개화기에는 발현이 낮은 것으로 관찰되었으며, 인산 부족 조건에서 근모 특이적으로 발현되는 고친화성 수송체(high-affinity transporters)가 주를 이룬다(Grun et al. 2018; Guo et al. 2013; Liu et al. 2013a). 밀의 PHT1 family 중, TaPht1;2는 인산 결핍 조건(Letcombe nutrient solution의 1mM KH2PO4를 1mM KCl로 치환) 노출 3일 차에 지하부에서 발현이 유도되는 것으로 보아, 이 수송체는 결핍 초기에 인산 흡수를 늘리는 역할을 하는 것으로 보인다(Grun et al. 2018). 한편, TaPht1;6, TaPht1;10, TaPht1;11은 동일 조건에 노출된 지 약 6일 이후에 높은 발현이 유도되기 때문에 이 수송체들은 비교적 인산 부족이 어느 정도 감지된 이후에 인산 흡수를 촉진하는 기능이 있음을 시사한다(Grun et al. 2018). TaPht1;4는 인산 결핍 조건에 놓인 식물체의 근모에서 높게 발현되는데, 그 발현량은 광조건에서 증가하고 암조건에서 감소하는 일주성을 가진다. 광조건에서 광호흡(photorespiration)으로 생성된 CO2가 캘빈회로(Calvin cycle)를 통해 유기물로 합성될 때, 많은 양의 ATP, NADPH가 소모되는데, 인산이 부족한 경우 광조건에서 TaPht1;4의 발현 증가가 탄소 대사를 높은 수준으로 유지하는 데 관여하는 것으로 보고되었다(Liu et al. 2013a). TaPht2;1은 잎의 엽록체포막(chloroplast envelop)에서 주로 발현되며, 토양으로부터의 인산 흡수, 항상성 유지 및 인산이 충분한 조건에서 세포질에서 엽록체로 인산의 전이(translocation)에 관여한다(Guo et al. 2013). TaPht2;1 또한 TaPht1;4와 마찬가지로 유전자 발현이 일주성을 가진다(Guo et al. 2013). 보리의 인 수송체를 암호화하는 유전자들로는 대표적으로 HvPht1;1, HvPht1;2, HvPht1;6, HvPht1;7, HvPht1;8 등이 알려져 있다. HvPht1;1은 인산 결핍 조건의 뿌리에서 특이적으로 발현하는 고친화성 수송체이며, H+/Pi 동시 수송체 역할을 한다(Rae et al. 2003). HvPht1;6은 다른 PHT1 family와 달리 인산 결핍 조건에 놓인 식물체의 지상부에서 주로 발현되는데, 주로 지엽과 노화된 잎의 체관부에서 발현되며 저 친화성 수송체(low-affinity transporters)로써 식물체 내 인산의 재분배에 관계된 것으로 보인다(Rae et al. 2003). HvPht1;8은 앞서 언급된 OsPT11OsPT13과 유사하게 AMF에 의해 집락화 된 뿌리에서 특이적으로 발현하는 것으로 보고되었으며, 보리에서 균근과의 공생을 통해 인산 흡수를 촉진하는 데 기능할 것으로 추정된다(Glassop et al. 2005).

지상부

인은 세포 신장 및 분화에 중요한 역할을 하며, ATP를 통한 에너지 대사에 관여하기 때문에 결핍 시 세포 신장이 제한되어 식물의 지상부 생장이 저하된다(Malhotra et al. 2018; Razaq et al. 2017). 따라서 지상부의 길이가 감소하고, 날카로운 형태의 잎 표현형이 나타나는데, 이러한 변화는 어린잎보다는 노화된 잎에서 먼저 발견된다(Malhotra et al. 2018). 또한, 인이 결핍된 식물은 어두운 녹색을 띄거나 플라보노이드 계통인 안토시아닌을 축적함으로써 보라색의 지상부 표현형이 나타난다(Malhotra et al. 2018). 안토시아닌은 식물의 표피층에 주로 축적되어 UV를 흡수하는 등 강한 광으로부터 엽록소(chlorophyll)와 광합성조직을 보호하는 것으로 알려져 있으며, SPX domain, PHR1 (Phosphate Starvation Response 1), WRKY (A domain with a WRKYGQK sequence at the N-terminus and a zinc-finger-like motif at the C-terminus) 단백질 등을 통한 인 결핍과 안토시아닌 축적에 대한 연구도 보고되었다(He et al. 2021; Li et al. 2023; Tao et al. 2024).

세포 수준에서는 인이 부족할 때 노화된 조직의 인 화합물을 분해하며, 이렇게 생성된 인은 생장이 필요한 어린 잎/기관 등 식물체 내의 유용한 인산 공급원이 된다(Veneklaas et al. 2012). PHOSPHATE 1 (PHO1)은 애기장대에서 가장 먼저 발견되었으며, 무기인산 배출 수송체(Pi efflux transporter)로 지하부에서 지상부로의 인산 이송에 중요한 역할을 한다(Fig. 1)(Poirier et al. 1991). PHO1은 식물체 내 인산 결핍 신호를 조절하기 위한 이노시톨폴리인산(inositol polyphosphate) 센서 및 인산 수송에 관계된 SPX domain과 ERD1/XPR1/SYG1 (EXS; ERD1: Endoplasmic Reticulum Degradation 1) domain을 가지고 있다(Wang et al. 2004; Wild et al. 2016). AtPHO1는 조직 수준에서는 하배축(hypocotyl)의 아래쪽에서, 세포 수준에서는 뿌리의 물관부 내초(xylem-pole pericycle)나 물관부 유조직(xylem parenchyma) 등 물관 주위에서 주로 전사체가 발현되며, 번역된 단백질은 주로 물관 세포의 골지체와 후기골지망(trans-Golgi network; TGN)에 위치한다(Arpat et al. 2012; Hamburger et al. 2002; Liu et al. 2012; Secco et al. 2010). atpho1에서는 지하부에서 인산을 물관(xylem vessel)에 선적하는 과정에 결함이 생겨 지상부 전체에서 심한 인산 결핍이 관찰되었다(Poirier et al. 1991). 애기장대의 PHO1 family는 총 11개로 구성되어 있으나, 그중 AtPHO1AtPHO1;H1atpho1의 결함을 회복시킬 수 있는 것으로 보아, 이 두 개 유전자만이 지하부에서 지상부로의 장거리 인산 수송체(long-distance Pi transporter)로 기능하는 것으로 파악된다(Stefanovic et al. 2007).

벼에서는 AtPHO1AtPHO1;H1과 동일한 클러스터에 속하는 3개의 PHO1 family가 발견되었으며, OsPHO1;1, OsPHO1;2, OsPHO1;3 모두 내재적인 시스형 반대 방향 전사체(cis-natural antisense transcripts; cis-NATs)를 가진다(Fig. 1) (Secco et al. 2010). 인산 결핍 조건에서 OsPHO1;1-OsPHO1;3의 발현량을 조사한 결과, OsPHO1;2의 sense/antisense 전사체가 다른 OsPHO1에 비해 월등히 높았다. ospho1;2에서는 지상부와 지하부의 바이오매스가 감소했으며, WT에 비해 지상부와 지하부에서 각각 식물체 내 인산 함량이 2배, 4배 감소하였다(Secco et al. 2010). 인산 결핍 스트레스 처리 후 인산을 다시 공급했을 때, ospho1;2 지하부의 인산 함량은 WT에 비해 2~4배 높았으나, 지상부의 인산 함량은 WT보다 2~3배 적은 것으로 관찰되었는데 이는 OsPHO1;2가 지하부에서 지상부로의 인산 재분배에 주요한 역할을 한다는 것을 시사한다(Secco et al. 2010). 생식생장기에 세 OsPHO1 유전자는 수분(pollination) 진행 전 및 진행 동안 화기에서 높게 발현되며, OsPHO1;1, OsPHO1;2는 뿌리에서, OsPHO1;3는 지엽에서 각각 높은 발현을 보인다(Secco et al. 2010). 생식생장기에는 OsPHO1;1OsPHO1;2의 발현이 각각 이삭과 연결되는 최상위 마디(node I)의 산재된 관다발(diffuse vascular bundles; DVBs) 및 확장된 관다발(enlarged vascular bundles; EVBs)에서 높게 관찰되어 각각이 마디 내 EVBs의 물관으로부터 인산 하적(OsPHO1;2) 및 DVBs의 체관으로 인산 선적을 통한 종자로의 인산 수송(OsPHO1;1)에 관계된 것으로 보고되었다(Che et al. 2020). 최근에는 인산 결핍 시 OsPHO1;3이 지엽의 체관부에서 높게 발현되는 것이 보고되었다(Yan et al. 2024). ospho1;3에서는 WT에 비하여 초장(plant height) 및 바이오매스 감소와 지하부 생장 저해가 관찰되었으나, 유효 분얼수(effective tiller number), 이삭의 개수 및 길이, 수량에는 변화가 없었다. 또한 외부 인산 농도에 따라 첫 번째~네 번째 엽신(leaf blade)에서 각각 특이적으로 높은 인산 함량이 관찰되어, OsPHO1;3이 벼의 영양생장기에 중요한 역할을 하며 인산의 재이동에 주로 기능함이 보고되었다(Yan et al. 2024).

PHR은 인산의 흡수 및 식물체 내 재이용에 관계된 유전자들의 발현을 조절하는 Myb coiled-coil (MYB-CC)-type 전사인자로 인산 부족 조건에서 발현되는 유전자들의 5’-비번역 부위(5’-Untranslated Region; 5’-UTR) 또는 프로모터(promoter)의 PHR1-binding DNA sequence (P1BS; 5’-GNATATNC-3’)에 결합하여 이들의 발현을 조절함으로써 식물체 내에서 인산 결핍 스트레스 반응의 중앙 조절자(central regulator) 역할을 한다(Fig. 1)(Guan et al. 2022; Jiang et al. 2019; Rubio et al. 2001). 식물의 PHR은 녹조류인 클라미도모나스 레인하티(Chlamydomonas reinhardtii)에서 발견된 Phosphorus-Starvation Response 1 (PSR1)의 상동 유전자로써 동정 되었고, psr1이 세포 외 포스파타아제 합성 및 인산 수송체 발현 증가에 결함을 나타내는 것이 관찰되어 PSR1은 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 유추된다(Shimogawara et al. 1999). PSR1의 상동 유전자로 애기장대의 AtPHR1이 동정 되었고, 벼에서는 이의 상동유전자로 OsPHR1-OsPHR4가 동정 되었다(Rubio et al. 2001; Zhou et al. 2008). AtPHR1이 과발현되면 지상부의 인산 함량 증가 및 인산 결핍 유도 (Pi starvation-induced; PSI) 유전자들의 발현이 증가하였으며, AtPHR1의 기능이 상실된 돌연변이체에서는 안토시아닌, 전분, 당의 축적 결함, 근모 길이 감소 및 다양한 PSI 유전자 발현이 저해된다(Bustos et al. 2010). 결론적으로, AtPHR1AtPHR2는 PSI 유전자 발현 조절을 통한 인산 결핍 관련 신호 전달 경로에 관여한다(Liu et al. 2010; Nilsson et al. 2007; Rubio et al. 2001; Zhou et al. 2008). 돌연변이체들을 대상으로 실험을 한 결과 벼의 OsPHR1, OsPHR2, OsPHR3 세 개 중 하나의 PHR만 기능이 손실되어도 근모의 길이 생장에 영향을 미치는 것으로 보고되었다. 하지만, 전사체 분석을 통해 각각의 단독 돌연변이체가 PSI 유전자의 발현에는 서로 다른 영향을 주는 것으로 관찰되었기 때문에 이들 세 PHR 간의 기능에는 서로 차이가 있는 것으로 보인다. 특히, 다양한 인산 조건에서 OsPHR1 또는 OsPHR2 과발현체에 비해 OsPHR3 과발현체의 인산 내성 표현형이 유의하게 증가한 것이 관찰되어 이 유전자가 인산 결핍 조건에서 주요하게 기능하는 것으로 보인다(Guo et al. 2015). OsPHR4 과발현체는 인산이 충분한 조건에서 지상부의 인산 축적 및 PSI 유전자 발현 증가가 관찰되었고, RNAi 방법을 통해 발현량을 감소시킨 경우 인산이 제한된 환경에서 식물체의 생장 지연 및 인산 결핍 신호에 관계된 유전자의 발현이 억제되었다. 이러한 점은 OsPHR4가 PHR1-subfamily와 동일한 방식으로 벼의 인산 부족 신호전달 및 항상성 조절에 관여하는 것으로 결론지을 수 있다(Ruan et al. 2017). 콩에서는 각 기능은 명확히 밝혀지지 않았으나, 총 35개의 GmPHR family가 동정되었고 GmPHT의 P1BS 부위에 결합하여 뿌리혹의 발달과 기능, 그리고 뿌리혹에서의 인산 항상성 유지에 관여하는 것으로 보고되었다(Lu et al. 2020; Xue et al. 2017). 강낭콩(Phaseolus vulgaris)에서도 PvPHR1이 동정 되었으며, 이외에도 밀과 옥수수 등에서도 다양한 PHR이 보고되었다(Wang et al. 2013a; Wang et al. 2013b).

안토시아닌은 적색에서 자색에 이르는 색소체로 화분 매개자 유집, 종자 분산, UV로부터의 식물 보호, 스트레스 환경에서의 자유 라디칼(free radical) 제거 등 식물의 생장 및 양분결핍 환경적응에서 다양한 역할을 수행한다(Harborne and Williams 2000). 인산 결핍 스트레스를 받는 식물은 광억제 손상(photoinhibition damage)으로부터 엽록체를 보호하기 위하여 주로 잎과 줄기를 포함한 지상부의 전반적인 부위에 안토시아닌을 축적하는 것으로 알려져 있으며, 실제로 옥수수의 지상부가 어두운 자색을 띠는 것은 인산 결핍의 지표로 사용되기도 한다(He et al. 2021; Mo et al. 2021; Pietrini et al. 2002; Yuan and Liu 2008). 안토시아닌 생합성의 주요조절자인 MYB-bHLH-WD40 (MBW) 복합체 내의 Production of Anthocyanin Pigments 1 (PAP1)은 안토시아닌 생합성 경로상 유전자들의 발현을 증가시키는 주요 인자이다(Bhargava et al. 2010). Dihydroflavonol 4-reductase (DFR)는 안토시아닌 생합성의 첫 단계를 촉매하는데, PAP1이 DFR의 프로모터에 결합하여 안토시아닌 생합성을 활성화한다(Gou et al. 2011; Peng et al. 2008). 인산이 충분한 조건에서는 핵 내에서 SPX4와 PAP1이 상호작용하며, 이로인해 PAP1의 DFR 프로모터 결합이 저해되어 발현이 억제된다(Fig. 1). 하지만, 인산 결핍 조건에서는 SPX4와 PAP1 간 결합이 약화되어 PAP1이 SPX4로부터 분리되고, 유리된 PAP1은 DFR 프로모터의 MYB recognition element (MRE)에 결합하여 DFR의 발현을 활성화함으로써 안토시아닌 생합성을 개시하며, 이로인해 인산 결핍 조건에서 식물체 내 안토시아닌 함량이 증가하게 된다(He et al. 2021). 인산 결핍 조건에서 식물체 내 안토시아닌 축적은 애기장대, 토마토(Solanum lycopersicum), 벼, 콩, 옥수수 등에서도 보고되었다(Mo et al. 2021; Morcuende et al. 2007; Manna et al. 2015; Sun et al. 2016; Tominaga-Wada et al. 2018).

화기 및 종자

토양 내 인산 부족은 식물의 개화 지연을 야기하는데, 5, 10, 15 mg P kg-1의 낮은 인산 농도에서 생장한 화이트 루핀(Lupinus albus)은 개화 지연 및 화기 개수가 감소하였다(Ma et al. 2002). 식물체 내에서 인산은 수분 후 화분관 신장에 필요한 인지질을 합성하기 위하여 화분에도 축적되는데, 인산이 부족한 토양에서 재배된 식물보다 충분한 인산이 있는 토양에서 재배된 식물에서 수술의 화기, 화분 및 화분립의 크기가 향상되었으며, 최종적으로 더 많은 종자를 생산하였다(Lau and Stephenson 1994). 종자 발달 시 필요한 양분은 종피에서 자식 세대 조직인 배와 배유로 전달되는데, 이들은 종피와 심플라스트적(symplasmically)으로 구분되어 있어 양분을 전달하려면 종피의 양분을 아포플라스트로 내보내는 과정이 선행되어야 한다(Wang et al. 2016). 이와 관련해서는 애기장대의 인산 수송체인 PHO1과 PHOH1이 역할 하는 것으로 알려졌다. 이들 수송체의 유전자는 발달 중인 종자의 합점 인접 종피(chalazal seed coat; CZSC)에서 높게 발현되며, 돌연변이체 제작을 통해 PHO1이 발달 중인 종자에서 종피의 인산을 배로 전달하는 것이 증명되었다(Vogiatzaki et al. 2017).

종자 내 인산은 대부분 호분층(aleurone layer)에 파이테이트 형태로 저장되는데, 이는 지상부 전체 인의 약 80~90%를 차지할 정도로 많은 양이며, 최종적으로 종자 1 g당 약 2~2.5 mg의 인이 축적된다(Wang et al. 2016). 인은 종자 발달 후기에도 영향을 미쳐 충분한 인이 축적되지 못한 종자는 발아단계에서부터 불량한 생육을 보인다(Che et al. 2020; Li et al. 2017; Malhotra et al. 2018; Wang et al. 2016; White and Veneklaas 2012). 종자 내 인 함량은 종자 발아와 유묘기 식물의 초기 생육을 결정짓는 중요한 인자로, 종자의 미성숙으로 인한 품질 저하는 최종적으로 수량 감소까지 이어진다. 상대적으로 고농도의 인(25~40mg kg-1)을 처리한 콩에서는 저농도 인(5~15mg kg-1)을 처리한 조건에 비하여 꼬투리(pod) 개수 및 종자 수량 증가가 관찰되었고 벼에서는 충분한 인산비료를 처리했을 때, 비료 무처리구 대비 약 24~29%의 이삭 수 증가가 관찰되었다(Ma et al. 2002; Ye et al. 2019). 또한, 다양한 농도의 N, P, K 시비와 수량 간 관계에 대한 연구에서 건답 적응형 벼(upland rice)에 인산비료를 처리하지 않은 경우, 이삭 및 종자가 형성되지 않았으며 이는 인산이 수량 결정에 매우 중요한 요소라는 것을 의미한다(Fageria and Oliveira 2014).

인산 고갈에 대한 대응방안

수지상체 균근(Arbuscular mycorrhizal fungi; AMF) 활용

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF)는 약 80% 이상의 육상 식물과 공생관계를 이루는 균근으로, 발아한 아포(spore)의 균사가 식물의 뿌리에 침투하고 피질에서 수지상체(arbuscule)를 만들어 집락(colony)을 형성한다. 식물 뿌리에 집락을 형성한 AMF는 식물체로부터 자당(sucrose) 등의 탄수화물(carbohydrates)을 공급받고, 뿌리 생장 및 근모 발달로 표면적을 빠르게 증가시켜 식물체의 양분 흡수를 향상시킨다(Adeyemi et al. 2021; Delavaux et al. 2017; Smith et al. 1994; Vance 2001; Watts-Williams et al. 2022; Zhu et al. 2003). 또한, AMF는 벼, 밀, 보리, 콩, 수수 등의 작물에서 균사(hyphae)를 통한 수분 및 양분 흡수 증진을 통해 건조/염해 등의 환경 스트레스에 대한 저항성 향상에도 기여하는 것으로 보고되어 있다(Al-Karaki et al. 2004; Chareesri et al. 2020; Mathur et al. 2019; Meddich et al. 2021; Mohammad et al. 2003; Pavithra and Yapa 2018). 따라서, AMF의 활용을 통하여 작물의 인산 흡수 효율을 증가시킬 수 있을 것으로 기대된다. 그러나, 모든 AMF가 스트레스 및 양분 흡수 증진에 대해 동일한 효과를 나타내지 않기 때문에, 작물별로 가장 적합한 AMF 균주를 선택하는 것도 중요할 것으로 보인다. 이에 더하여, 식물의 탄소 공급-AMF의 양분 흡수 보조에 관한 구체적인 공생관계 기작을 이해하는 것도 필요할 것이다. 이를 통해, 각 AMF의 인산 및 양분 흡수 최적 환경을 발굴하고 이를 미생물 제제 등으로 활용함으로써 식물체의 인산 흡수 효율 증진에 활용될 수 있을 것으로 기대된다(Cozzolino et al. 2013; Marulanda et al. 2003; Marulanda et al. 2007).

Gene/QTLs 조합을 통한 인산 흡수 및 이용 효율 증진 계통 육성

양분 흡수 증진을 위한 지하부 형태 변화

인산 결핍 조건에 반응하여 식물은 뿌리 생장을 촉진하거나 향상된 바이오매스 대비 뿌리 길이 비율(specific root length; SRL), 측근 및 근모의 길이/밀도 향상 등의 방법으로 지하부 형태의 발달을 다양하게 진화시켜 왔으며, 이를 통해 인산을 탐지할 수 있는 근권의 부피를 확장하고 확장된 영역에서 유기산(organic acids), 포스파타아제, 에이티피아제(ATPase) 등의 삼출물(exudates)을 분비하여 인산 흡수를 증가시킨다(Fig. 1)(Lambers et al. 2006; Shen et al. 2011). 각각의 식물은 지하부 표현형 변화를 통한 뿌리 부피 확장과 삼출액 분비 변화를 통한 인산 흡수 증가 중 적합한 전략을 선택하여 인산 부족 조건에 대응한다. 인산이 부족한 환경에서 밀과 옥수수는 높은 지하부-지상부 비율(root-to-shoot ratio) 및 증가된 SRL 등 지하부 변화만이 관찰되었으나, 내한 유채(Brassica napus)에서는 뿌리 구조 변화(근모의 길이 및 밀도 향상)뿐만 아니라 H+/카르복시산염 등이 함유된 삼출액 분비 증가도 관찰되었다(Carlos et al. 2009; Föhse et al. 1988; Hoffland et al. 1989a; Hoffland et al. 1989b; Moorby et al. 1988; Nuruzzaman et al. 2005; Pearse et al. 2006). 인산을 처리 또는 미처리한, 산성 또는 알칼리성 토양에 옥수수, 밀, 유채, 대두, 완두(Cicer arietinum), 잠두(Vicia faba), 화이트 루핀을 재배하여 지하부의 형태학적 및 생리학적 변화율을 조사한 연구에서 옥수수, 밀, 유채는 지하부의 형태학적 변화를 통해 인산 흡수를 향상시키는 것으로 관찰되었으며, 대두와 잠두는 지하부의 형태학적 변화와 삼출물 분비를 통한 생리적 요인을 모두 적절히 활용하는 것으로 관찰되었다(Lyu et al. 2016). 따라서, 다양한 인산 및 토양 조건에서 작물의 종류와 지하부 변화 양상을 복합적으로 고려함으로써 인산 흡수 및 이용 효율을 증가시키고 수량 저하를 최소화할 수 있는 방안을 모색할 수 있을 것으로 생각된다.

인산 흡수 관련 유전자/QTLs

벼의 Phosphorus Uptake1 (Pup1)은 인산 결핍 내성에 관계된 양적 형질 유전자좌(Quantitative Trait Loci; QTL)로, QTL내 총 68개 후보 유전자 중, 3개의 주요 유전자[P starvation tolerance 1 (PSTOL1), OsPupK29, OsPupK20]가 밝혀져 있어 현재까지 알려진 인산 결핍 내성 관련 QTL 중 유일하게 육종전략에 사용할 수 있다(Fig. 1)(Gamuyao et al. 2012). 특히, OsPSTOL1은 serine/threonine protein kinase를 암호화하며, in vitro phospholyration을 통해 효과적인 기질 인산화가 관찰되어 정상 기능을 가진 인산화 단백질 관련 유전자로 조사되었고 Pup1 QTL 내 가장 주요한 유전자로 구명되었다. 반면, OsPupK29와 OsPupK20은 각각 hypothetical protein과 dirigent-like protein으로 알려져 있으나 그 기능은 아직 구명 되어있지 않다. 다양한 작물에 Pup1 도입을 통해 저 인산 조건에서 식물체 내 인산 함량 및 수량 증진 효과가 검증되었다 (Kettenburg et al. 2023; Milner et al. 2018; Navea et al. 2022; Prathap et al. 2023). 밀의 5A 염색체(5A chromosome)에서는 OsPSTOL1과 유사성이 높은 서열을 가지며 단백질 인산화 효소를 암호화하는 TaPSTOL이 동정되었다. TaPSTOL은 저 인산 조건에서 지상부 및 지하부 모두에서 발현되며, 특히 주근과 측근의 근단과 초엽에서 높은 발현량을 보인다(Milner et al. 2018). 또한 밀에서 22개의 OsPSTOL1 상동성 유전자가 동정 되었으며, 해당 유전자들의 발현이 높고 인 이용 효율이 좋은 Pakistan-13 품종은 인산 결핍 조건에서 타 품종에 비해 지상부 및 지하부 생장, 식물체 내 인 함량, 뿌리의 표면적 및 부피가 증가하는 것이 관찰되었다(Abbas et al. 2022). 옥수수의 3, 4, 8번 염색체에서는 OsPSTOL1과 아미노산 서열이 55% 유사한 5개의 단백질이 예측되었다(Azevedo et al. 2015). 이들은 모두 ATP-binding domain과 serine/threonine protein kinase domain을 가져 OsPSTOL1과 같은 클러스터로 분류되었으나 각각의 인산 조건에서 나타내는 발현 패턴에는 차이를 보였다. 그 중 ZmPSTOL3.06은 인 이용 효율이 좋은 계통의 뿌리에서 주로 발현하는 것으로 관찰되었으며, 저농도 인산 조건보다 고농도 인산 조건에서 발현이 낮게 나타났다. ZmPSTOL3.04ZmPSTOL8.05_2는 인산 이용이 비효율적인 계통(P-inefficient line)의 지상부 혹은 지하부에서 높은 발현이 관찰되었으며, 발현량이 증가한 조직(지상부 또는 지하부)에서 인 함량이 증가하였다(Azevedo et al. 2015).

PSTOL1 이외에 인산 결핍 조건에서 내성을 부여하는 유전자로는 벼에서 Pi starvation-induced transcription factor 1 (OsPTF1)이 보고되었다(Fig. 1)(Yi et al. 2005). OsPTF1은 인산 결핍 스트레스를 받는 식물의 뿌리에서 주로 발현되며, 과발현 시 수경재배조건 및 포장조건 모두에서 분얼 능력, 지상부 및 지하부의 바이오매스, 식물체 내 인 함량이 WT에 비하여 큰 폭으로 증가하였다(Yi et al. 2005). 또한 증가한 전체 뿌리 길이 및 표면적을 통해 지속적으로 많은 양의 인산을 흡수하는 것으로 관찰되었다(Yi et al. 2005). 이렇게 PSTOL1OsPTF1이 도입된 여러 작물과 계통들의 저 인산 조건 평가를 통해 해당 유전자 또는 QTL이 지상부와 지하부의 바이오매스, 식물체 내 인 함량, 뿌리 길이/표면적/부피 증가에 기여하는 것이 관찰되었으며 포장 평가를 통한 실제적인 수량 증가도 검증되었다.

종합하면, 각각의 작물들은 여러 가지 토양 및 인산 결핍 조건에서 인산 흡수 효율 향상을 위하여 지하부 형태 변화 및 유전자 발현 등의 다양한 전략을 가지고 있으므로, 원하는 특성을 가지고 있는 작물들을 대상으로 해당 특성에 관여하는 유전자를 추가로 발굴하거나 기보고된 유전자들의 기작을 규명함으로써 인산 제한 조건에 대하여 원하는 전략을 가진 작물 개발에 활용할 수 있을 것으로 생각된다. 또한, 이미 기능이 구명된 Pup1, OsPTF1 등의 QTL/유전자와 조합하여 육종 프로그램에 활용함으로써 다양한 인산 스트레스 환경에 적합한 특성이 집적된 계통을 육성할 수 있을 것으로 생각하며, CRISPR/Cas9을 이용한 프라임 에디팅(prime editing) 등 다양한 유전체 편집(genome editing) 기술을 활용하여 인산 흡수 및 재분배 효율 증가와 함께 미질, 종자 크기, 수량 등이 추가적으로 향상된 계통을 육성할 수 있을 것으로 기대한다.

적 요

인산은 질소, 칼륨과 함께 식물 생장에 필수적인 대량 영양소 중 하나로, 식물체 내에서 핵산과 인지질을 구성하고, 에너지 대사 등을 비롯한 다양한 물질대사에 관여한다. 작물 재배에 필수적인 인산비료는 재사용에 어려움이 있지만 해마다 그 사용량은 급증하고 있고, 인산비료의 유일한 원료인 인광석은 매장량이 한정되어 있기 때문에 인광석 고갈 위기에 대한 문제가 대두되고 있다. 모델 식물인 애기장대를 비롯하여, 벼, 밀, 보리, 콩, 옥수수 등 다양한 주요 작물에서는 토양 내 인산 흡수에 관여하는 무기인산 수송체들이 동정되었고, 흡수된 인산의 지상부로의 수송 및 식물체 내 인산 재활용에 관계된 다양한 메커니즘과 이에 관계된 유전자들도 동정되었다. 지상부로 수송된 인산은 당 세대 식물체의 생육에 이용될 뿐만 아니라 종자 발달 및 성숙에 이용됨으로써 다음 세대 식물체의 생육에까지 영향을 미친다. 또한, 수지상체 균근과의 공생을 통한 인산 흡수 및 인산 흡수에 특이적으로 관계된 유전자/QTL도 규명되었으며, 이를 통해 포장에서의 작물 수량성도 증대되었다. 그러나 식물의 인산 흡수는 기후를 비롯하여 토양 내 수분함량 및 온도, pH, 토질, 다른 토양 구성요소 등 수많은 환경적 요소에 의해 영향을 받으므로, 인산 흡수/이용 효율 향상에 관계하여 각 작물에 적합한 특성을 가진 계통을 육성하는 것뿐만 아니라, 이를 적절한 환경조건에서 재배하는 것도 매우 중요하다. 따라서 본 리뷰에서는 최근까지 수행된 인산 흡수/수송에 관여하는 수송체 및 유전자/QTL을 소개하고 인산 고갈 위기를 대처할 수 있는 방안들을 제공하고자 한다.

사 사

This work was supported by a 2-Year Research Grant of Pusan National University.

Fig 1.

Figure 1.Phenotypes of plants under phosphate (Pi)-deficient conditions and mechanisms associated with Pi acquisition and transportation from the soil to the plant aerial parts in major plants. The plants represent phenotypes of the plant grown under Pi-sufficient conditions (left) and Pi-deficient condition (right), respectively. Pi: phosphate; PHT, Pht and PT: phosphate transporter; SPX: SYG1/Pho91/XPR1 domain; PAP1: production of anthocyanin pigments1; MRE: MYB-recognizing element; DFR: Dihydroflavonol 4-reductase; AMF: Arbuscular mycorrhizal fungi; C: carbon; P: phosphate; Green lines on plant’s roots: arbuscular mycorrhizal fungus; Fe2+, Al3+ and Ca2+ are representative cations bound to phosphate in the soils. Brown arrows: the directions of the Pi translocation in the plants associated with the gene in box next to the arrows. Beige thick arrow: the secretion of exudates in the plants. Figure created using BioRender (https://biorender.com/)
Journal of Plant Biotechnology 2024; 51: 129-142https://doi.org/10.5010/JPB.2024.51.014.129

Table 1 . The major transporters associated with Pi acquisition in plants.

CropGenePi-affinityPrimarily expressed tissueFunctionAdditional traitsReferences
Arabidopsis thalianaPht1;1highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;4highRootPi uptake-Shin et al. (2004)
Pht1;5highRoot, ShootPi remobilizationLinked with ethylene responseNagarajan et al. (2011)
Pht1;8highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Pht1;9highRootPi uptake, Pi homeostasisPi/H+ symporterRemy et al. (2012)
Oryza sativa L.OsPT1highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Seo et al. (2008), Sun et al. (2012)
OsPT2lowRootPi uptake, Pi translocation, Pi homeostasis-Ai et al. (2009), Liu et al. (2010)
OsPT4highRoot, ShootPi uptake, Pi translocation-Ye et al. (2015)
OsPT6highRootPi uptake, Pi translocation-Ai et al. (2009), Zhang et al. (2014)
OsPT7-Shoot, AntherPi translocation, Pi remobilization-Dai et al. (2022)
OsPT8highRoot, Shoot, Panicle, Rice hullPi translocation, Pi homeostasis-Jia et al. (2011)
OsPT9highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT10highRootPi uptake, Pi translocation-Wang et al. (2014)
OsPT11highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Paszkowski et al. (2002), Yang et al. (2012)
OsPT13highRoot through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Yang et al. (2012)
Triticum aestivum L.TaPht1;2highRootPi uptakeRegulates plant morphology and dry mass under Pi deprivationGuo et al. (2014)
TaPht1;4highRootPi uptakeDiurnal expression (high/low levels during daytime/night-time)Liu et al. (2013a)
TaPht2;1-ShootPi uptake, Pi homeostasisCircadian rhythmic expression patternsGuo et al. (2013)
Hordeum vulgareHvPht1;1highRoot, ShootPi uptakeH+/Pi symporterRae et al. (2003), Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;2highRootPi uptake-Schunmann et al. (2004), Glassop et al. (2005)
HvPht1;6lowShootPi remobilization-Rae et al. (2003)
HvPht1;7highRoot, Shoot, Green antherPi uptake-Druka et al. (2006)
HvPht1;8-Root through symbiosis with arbuscular mycorrhizal fungusPi uptake-Glassop et al. (2005), Christophersen et al. (2009)

Pi: phosphate; -: not applicable..


References

  1. Abbas H, Naeem MK, Rubab M, Widemann E, Uzair M, Zahra N, Saleem B, Rahim AA, Inam S, Imran M, Hafeez F, Khan MR, Shafiq S (2022) Role of wheat phosphorus starvation tolerance 1 genes in phosphorus acquisition and root architecture. Genes 13:487
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  2. Adeyemi NO, Atayese MO, Sakariyawo OS, Azeez JO, Ridwan M (2021) Arbuscular mycorrhizal fungi species differentially regulate plant growth, phosphorus uptake and stress tolerance of soybean in lead contaminated soil. J Plant Nutr 44:1633-1648
    CrossRef
  3. Agostini JdS, Nogueira RB, Ida EI (2010) Lowering of phytic acid content by enhancement of phytase and acid phosphatase activities during sunflower germination. Braz Arch Biol Technol 53:975-980
    CrossRef
  4. Ai P, Sun S, Zhao J, Fan X, Xin W, Guo Q, Yu L, Shen Q, Wu P, Miller AJ, Xu G (2009) Two rice phosphate transporters, OsPht1;2 and OsPht1;6, have different functions and kinetic properties in uptake and translocation. Plant J 57:798-809
    Pubmed CrossRef
  5. Al-Karaki G, McMichael B, Zak J (2004) Field response of wheat to arbuscular mycorrhizal fungi and drought stress. Mycorrhiza 14:263-269
    Pubmed CrossRef
  6. Arpat AB, Magliano P, Wege S, Rouached H, Stefanovic A, Poirier Y (2012) Functional expression of PHO1 to the Golgi and trans-Golgi network and its role in export of inorganic phosphate. Plant J 71:479-491
    Pubmed CrossRef
  7. Azevedo GC, Cheavegatti-Gianotto A, Negri BF, Hufnagel B, C ESL, Magalhaes JV, Garcia AA, Lana UG, de Sousa SM, Guimaraes CT (2015) Multiple interval QTL mapping and searching for PSTOL1 homologs associated with root morphology, biomass accumulation and phosphorus content in maize seedlings under low-P. BMC Plant Biol 15:172
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  8. Bhargava A, Mansfield SD, Hall HC, Douglas CJ, Ellis BE (2010) MYB75 functions in regulation of secondary cell wall formation in the Arabidopsis inflorescence stem. Plant Physiol 154:1428-1438
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  9. Botella C, Jouhet J, Block MA (2017) Importance of phosphatidylcholine on the chloroplast surface. Prog Lipid Res 65:12-23
    Pubmed CrossRef
  10. Brady NC, Weil RR, Weil RR (2008) The nature and properties of soils. NJ, Prentice Hall Upper Saddle River
    CrossRef
  11. Bustos R, Castrillo G, Linhares F, Puga MI, Rubio V, Perez-Perez J, Solano R, Leyva A, Paz-Ares J (2010) A central regulatory system largely controls transcriptional activation and repression responses to phosphate starvation in Arabidopsis. PLoS Genet 6:e1001102
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  12. Carlos C, Fulgencio A, June S, Luis H (2009) Maize under phosphate limitation. Handbook of Maize: Its Biology. New York: Springer
    CrossRef
  13. Chareesri A, De Deyn GB, Sergeeva L, Polthanee A, Kuyper TW (2020) Increased arbuscular mycorrhizal fungal colonization reduces yield loss of rice (Oryza sativa L.) under drought. Mycorrhiza 30:315-328
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  14. Che J, Yamaji N, Miyaji T, Mitani-Ueno N, Kato Y, Shen RF, Ma JF (2020) Node-localized transporters of phosphorus essential for seed development in rice. Plant Cell Physiol 61:1387-1398
    Pubmed CrossRef
  15. Chen Z, Wang L, Cardoso JA, Zhu S, Liu G, Rao IM, Lin Y (2023) Improving phosphorus acquisition efficiency through modification of root growth responses to phosphate starvation in legumes. Front Plant Sci 14:1094157
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  16. Christophersen HM, Smith FA, Smith SE (2009) Arbuscular mycorrhizal colonization reduces arsenate uptake in barley via downregulation of transporters in the direct epidermal phosphate uptake pathway. New Phytol 184:962-974
    Pubmed CrossRef
  17. Copeland L, Turner JF (1987) The regulation of glycolysis and the pentose phosphate pathway. Biochemistry of Metabolism. Elsevier. 107-128
    CrossRef
  18. Cozzolino V, Di Meo V, Piccolo A (2013) Impact of arbuscular mycorrhizal fungi applications on maize production and soil phosphorus availability. J Geochem Explor 129:40-44
    CrossRef
  19. Dai C, Dai X, Qu H, Men Q, Liu J, Yu L, Gu M, Xu G (2022) The rice phosphate transporter OsPHT1;7 plays a dual role in phosphorus redistribution and anther development. Plant Physiol 188:2272-2288
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  20. Delavaux CS, Smith-Ramesh LM, Kuebbing SE (2017) Beyond nutrients: a meta-analysis of the diverse effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plants and soils. Ecology 98:2111-2119
    Pubmed CrossRef
  21. Druka A, Muehlbauer G, Druka I, Caldo R, Baumann U, Rostoks N, Schreiber A, Wise R, Close T, Kleinhofs A (2006) An atlas of gene expression from seed to seed through barley development. Funct Integr Genomics 6:202-211
    Pubmed CrossRef
  22. Fageria NK, Oliveira JP (2014) Nitrogen, Phosphorus and Potassium Interactions in Upland Rice. J Plant Nutr 37:1586-1600
    CrossRef
  23. Föhse D, Claassen N, Jungk A (1988) Phosphorus efficiency of plants: I. External and internal P requirement and P uptake efficiency of different plant species. Plant Soil 110:101-109
    CrossRef
  24. Fukushima A, Uchino G, Akabane T, Aiseki A, Perera I, Hirotsu N (2020) Phytic acid in brown rice can be reduced by increasing soaking temperature. Foods 10:23
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  25. Gamuyao R, Chin JH, Pariasca-Tanaka J, Pesaresi P, Catausan S, Dalid C, Slamet-Loedin I, Tecson-Mendoza EM, Wissuwa M, Heuer S (2012) The protein kinase Pstol1 from traditional rice confers tolerance of phosphorus deficiency. Nature 488:535-539
    Pubmed CrossRef
  26. Glassop D, Smith SE, Smith FW (2005) Cereal phosphate transporters associated with the mycorrhizal pathway of phosphate uptake into roots. Planta 222:688-698
    Pubmed CrossRef
  27. Gou JY, Felippes FF, Liu CJ, Weigel D, Wang JW (2011) Negative regulation of anthocyanin biosynthesis in Arabidopsis by a miR156-targeted SPL transcription factor. The Plant Cell 23:1512-1522
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  28. Grun A, Buchner P, Broadley MR, Hawkesford MJ (2018) Identification and expression profiling of Pht1 phosphate transporters in wheat in controlled environments and in the field. Plant Biol (Stuttg) (Stuttg):374-389
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  29. Gu R, Chen F, Long L, Cai H, Liu Z, Yang J, Wang L, Li H, Li J, Liu W, Mi G, Zhang F, Yuan L (2016) Enhancing phosphorus uptake efficiency through QTL-based selection for root system architecture in maize. J Genet Genomics 43:663-672
    Pubmed CrossRef
  30. Guan Z, Zhang Q, Zhang Z, Zuo J, Chen J, Liu R, Savarin J, Broger L, Cheng P, Wang Q, Pei K, Zhang D, Zou T, Yan J, Yin P, Hothorn M, Liu Z (2022) Mechanistic insights into the regulation of plant phosphate homeostasis by the rice SPX2 - PHR2 complex. Nat Commun 13:1581
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  31. Guo C, Zhao X, Liu X, Zhang L, Gu J, Li X, Lu W, Xiao K (2013) Function of wheat phosphate transporter gene TaPHT2;1 in Pi translocation and plant growth regulation under replete and limited Pi supply conditions. Planta 237:1163-1178
    Pubmed CrossRef
  32. Guo C, Guo L, Li X, Gu J, Zhao M, Duan W, Ma C, Lu W, Xiao K (2014) TaPT2, a high-affinity phosphate transporter gene in wheat (Triticum aestivum L.), is crucial in plant Pi uptake under phosphorus deprivation. Acta Physiologiae Plantarum 36:1373-1384
    CrossRef
  33. Guo M, Ruan W, Li C, Huang F, Zeng M, Liu Y, Yu Y, Ding X, Wu Y, Wu Z, Mao C, Yi K, Wu P, Mo X (2015) Integrative comparison of the role of the PHOSPHATE RESPONSE1 subfamily in phosphate signaling and homeostasis in rice. Plant Physiol 168:1762-1776
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  34. Hamburger D, Rezzonico E, Somerville C, Poirier Y; MacDonald-Comber Petétot J (2002) Identification and characterization of the Arabidopsis PHO1 gene involved in phosphate loading to the xylem. The Plant Cell 14:889-902
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  35. Harborne JB, Williams CA (2000) Advances in flavonoid research since 1992. Phytochemistry 55:481-504
    Pubmed CrossRef
  36. He Y, Zhang X, Li L, Sun Z, Li J, Chen X, Hong G (2021) SPX4 interacts with both PHR1 and PAP1 to regulate critical steps in phosphorus-status-dependent anthocyanin biosynthesis. New Phytol 230:205-217
    Pubmed CrossRef
  37. Hoffland E, Findenegg GR, Nelemans JA (1989a) Solubilization of rock phosphate by rape: I. Evaluation of the role of the nutrient uptake pattern. Plant Soil 113:155-160
    CrossRef
  38. Hoffland E, Findenegg GR, Nelemans JA (1989b) Solubilization of rock phosphate by rape: II. Local root exudation of organic acids as a response to P-starvation. Plant Soil 113:161-165
    CrossRef
  39. Hong Y, Zhang W, Wang X (2010) Phospholipase D and phosphatidic acid signalling in plant response to drought and salinity. Plant Cell Environ 33:627-635
    Pubmed CrossRef
  40. Jia H, Ren H, Gu M, Zhao J, Sun S, Zhang X, Chen J, Wu P, Xu G (2011) The phosphate transporter gene OsPht1;8 is involved in phosphate homeostasis in rice. Plant Physiol 156:1164-1175
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  41. Jiang M, Sun L, Isupov MN, Littlechild JA, Wu X, Wang Q, Wang Q, Yang W, Wu Y (2019) Structural basis for the Target DNA recognition and binding by the MYB domain of phosphate starvation response 1. FEBS J 286:2809-2821
    Pubmed CrossRef
  42. Jouhet J, Marechal E, Bligny R, Joyard J, Block MA (2003) Transient increase of phosphatidylcholine in plant cells in response to phosphate deprivation. FEBS Lett 544:63-68
    Pubmed CrossRef
  43. Kettenburg AT, Lopez MA, Yogendra K, Prior MJ, Rose T, Bimson S, Heuer S, Roy SJ, Bailey-Serres J (2023) PHOSPHORUS-STARVATION TOLERANCE 1 (OsPSTOL1) is prevalent in upland rice and enhances root growth and hastens low phosphate signaling in wheat. Plant Cell Environ 46:2187-2205
    Pubmed CrossRef
  44. Lambers H, Shane MW, Cramer MD, Pearse SJ, Veneklaas EJ (2006) Root structure and functioning for efficient acquisition of phosphorus: matching morphological and physiological traits. Annals of botany 98:693-713
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  45. Lau TC, Stephenson AG (1994) Effects of soil phosphorus on pollen production, pollen size, pollen phosphorus content, and the ability to sire seeds in Cucurbita pepo (Cucurbitaceae). Sex Plant Reprod 7:215-220
    CrossRef
  46. Li H, He K, Zhang Z, Hu Y (2023) Molecular mechanism of phosphorous signaling inducing anthocyanin accumulation in Arabidopsis. Plant Physiol Biochem 196:121-129
    Pubmed CrossRef
  47. Li S, Ying Y, Secco D, Wang C, Narsai R, Whelan J, Shou H (2017) Molecular interaction between PHO2 and GIGANTEA reveals a new crosstalk between flowering time and phosphate homeostasis in Oryza sativa. Plant Cell Environ 40:1487-1499
    Pubmed CrossRef
  48. Liu D (2021) Root developmental responses to phosphorus nutrition. J Integr Plant Biol 63:1065-1090
    Pubmed CrossRef
  49. Liu F, Wang Z, Ren H, Shen C, Li Y, Ling HQ, Wu C, Lian X, Wu P (2010) OsSPX1 suppresses the function of OsPHR2 in the regulation of expression of OsPT2 and phosphate homeostasis in shoots of rice. Plant J 62:508-517
    Pubmed CrossRef
  50. Liu TY, Huang TK, Tseng CY, Lai YS, Lin SI, Lin WY, Chen J, Chiou TJ (2012) PHO2-dependent degradation of PHO1 modulates phosphate homeostasis in Arabidopsis. The Plant Cell 24:2168-2183
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  51. Liu X, Zhao X, Zhang L, Lu W, Li X, Xiao K (2013a) TaPht1;4, a high-affinity phosphate transporter gene in wheat (Triticum aestivum), plays an important role in plant phosphate acquisition under phosphorus deprivation. Funct Plant Biol 40:329-341
    Pubmed CrossRef
  52. Liu Y, Donner E, Lombi E, Li R, Wu Z, Zhao FJ, Wu P (2013b) Assessing the contributions of lateral roots to element uptake in rice using an auxin-related lateral root mutant. Plant Soil 372:125-136
    CrossRef
  53. Lott JNA, Ockenden I, Raboy V, Batten GD (2000) Phytic acid and phosphorus in crop seeds and fruits: a global estimate. Seed Sci Res 10:11-33
    CrossRef
  54. Lu M, Cheng Z, Zhang XM, Huang P, Fan C, Yu G, Chen F, Xu K, Chen Q, Miao Y, Han Y, Feng X, Liu L, Fu YF (2020) Spatial Divergence of PHR-PHT1 Modules Maintains Phosphorus Homeostasis in Soybean Nodules. Plant Physiol 184:236-250
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  55. Lynch JP, Brown KM (2001) Topsoil foraging-an architectural adaptation of plants to low phosphorus availability. Plant Soil 237:225-237
    CrossRef
  56. Lyu Y, Tang H, Li H, Zhang F, Rengel Z, Whalley WR, Shen J (2016) Major crop species show differential balance between root morphological and physiological responses to variable phosphorus supply. Front Plant Sci 7:235088
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  57. Ma Q, Longnecker N, Atkins C (2002) Varying phosphorus supply and development, growth and seed yield in narrow-leafed lupin. Plant Soil 239:79-85
    CrossRef
  58. Malhotra H, Vandana, Sharma S, Pandey R (2018) Phosphorus Nutrition: Plant Growth in Response to Deficiency and Excess. Plant Nutrients and Abiotic Stress Tolerance 171-190
    CrossRef
  59. Manna M, Islam T, Kaul T, Reddy CS, Fartyal D, James D, Reddy MK (2015) A comparative study of effects of increasing concentrations of phosphate and phosphite on rice seedlings. Acta Physiol Plant 37:1-10
    CrossRef
  60. Marulanda A, Azcon R, Ruiz-Lozano JM (2003) Contribution of six arbuscular mycorrhizal fungal isolates to water uptake by Lactuca sativa plants under drought stress. Physiol Plant 119:526-533
    CrossRef
  61. Marulanda A, Porcel R, Barea JM, Azcón R (2007) Drought tolerance and antioxidant activities in lavender plants colonized by native drought-tolerant or drought-sensitive Glomus species. Microb Ecol 54:543-552
    Pubmed CrossRef
  62. Mathur S, Tomar RS, Jajoo A (2019) Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) protects photosynthetic apparatus of wheat under drought stress. Photosynth 139:227-238
    Pubmed CrossRef
  63. Matsushima C, Shenton M, Kitahara A, Wasaki J, Oikawa A, Cheng W, Ikeo K, Tawaraya K (2021) Multiple analysis of root exudates and microbiome in rice (Oryza sativa) under low P conditions. Arch Microbiol 203:5599-5611
    Pubmed CrossRef
  64. Meddich A, Ouhaddou R, Anli M, Boutasknit A (2021) Role of phosphorus and arbuscular mycorrhizal fungi in the growth performances and tolerance of barley to water stress. Plant Cell Biotechnol Mol Biol 22:45-67
  65. Milner MJ, Howells RM, Craze M, Bowden S, Graham N, Wallington EJ (2018) A PSTOL-like gene, TaPSTOL, controls a number of agronomically important traits in wheat. BMC Plant Biol 18:1-14
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  66. Mo X, Zhang M, Zhang Z, Lu X, Liang C, Tian J (2021) Phosphate (Pi) Starvation Up-Regulated GmCSN5A/B Participates in Anthocyanin Synthesis in Soybean (Glycine max) Dependent on Pi Availability. Int J Mol Sci 22:12348
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  67. Mohammad MJ, Malkawi HI, Shibli R (2003) Effects of arbuscular mycorrhizal fungi and phosphorus fertilization on growth and nutrient uptake of barley grown on soils with different levels of salts. J Plant Nutr 26:125-137
    CrossRef
  68. Moorby H, White R, Nye P (1988) The influence of phosphate nutrition on H ion efflux from the roots of young rape plants. Plant and Soil 105:247-256
    CrossRef
  69. Morcuende R, Bari R, Gibon Y, Zheng W, Pant BD, Bläsing O, Usadel B, Czechowski T, Udvardi MK, Stitt M (2007) Genome‐wide reprogramming of metabolism and regulatory networks of Arabidopsis in response to phosphorus. Plant Cell Environ 30:85-112
    Pubmed CrossRef
  70. More SS, Shinde SE, Kasture MC (2020) Root exudates a key factor for soil and plant: An overview. Pharma Innov J 8:449-459
  71. Nagarajan VK, Jain A, Poling MD, Lewis AJ, Raghothama KG, Smith AP (2011) Arabidopsis Pht1;5 mobilizes phosphate between source and sink organs and influences the interaction between phosphate homeostasis and ethylene signaling. Plant Physiol 156:1149-1163
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  72. Navea IP, Han JH, Shin NH, Lee ON, Kwon SW, Choi IR, Chin JH (2022) Assessing the Effect of a Major Quantitative Locus for Phosphorus Uptake (Pup1) in Rice (O. sativa L.) Grown under a Temperate Region. Agriculture 12:2056
    CrossRef
  73. Nilsson L, Müller R, Nielsen TH (2007) Increased expression of the MYB-related transcription factor, PHR1, leads to enhanced phosphate uptake in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Environ 30:1499-1512
    Pubmed CrossRef
  74. Nuruzzaman M, Lambers H, Bolland MD, Veneklaas EJ (2005) Phosphorus benefits of different legume crops to subsequent wheat grown in different soils of Western Australia. Plant Soil 271:175-187
    CrossRef
  75. Paszkowski U, Kroken S, Roux C, Briggs SP (2002) Rice phosphate transporters include an evolutionarily divergent gene specifically activated in arbuscular mycorrhizal symbiosis. Proc Natl Acad Sci USA 99:13324-13329
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  76. Pavithra D, Yapa N (2018) Arbuscular mycorrhizal fungi inoculation enhances drought stress tolerance of plants. Groundwater Sustain Dev 7:490-494
    CrossRef
  77. Pearse SJ, Veneklaas EJ, Cawthray G, Bolland MD, Lambers H (2006) Triticum aestivum shows a greater biomass response to a supply of aluminium phosphate than Lupinus albus, despite releasing fewer carboxylates into the rhizosphere. New Phytol 169:515-524
    Pubmed CrossRef
  78. Peng M, Hudson D, Schofield A, Tsao R, Yang R, Gu H, Bi Y-M, Rothstein SJ (2008) Adaptation of Arabidopsis to nitrogen limitation involves induction of anthocyanin synthesis which is controlled by the NLA gene. J Exp Bot 59:2933-2944
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  79. Pietrini F, Iannelli MA, Massacci A (2002) Anthocyanin accumulation in the illuminated surface of maize leaves enhances protection from photo-inhibitory risks at low temperature, without further limitation to photosynthesis. Plant Cell Environ 25:1251-1259
    CrossRef
  80. Poirier Y, Jaskolowski A, Clua J (2022) Phosphate acquisition and metabolism in plants. Curr Biol 32:R623-R629
    Pubmed CrossRef
  81. Poirier Y, Thoma S, Somerville C, Schiefelbein J (1991) Mutant of Arabidopsis deficient in xylem loading of phosphate. Plant physiol 97:1087-1093
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  82. Poli A, Billi AM, Mongiorgi S, Ratti S, McCubrey JA, Suh PG, Cocco L, Ramazzotti G (2016) Nuclear phosphatidylinositol signaling: focus on phosphatidylinositol phosphate kinases and phospholipases C. J Cell Physiol 231:1645-1655
    Pubmed CrossRef
  83. Prathap V, Kumar S, Meena NL, Maheshwari C, Dalal M, Tyagi A (2023) Phosphorus Starvation Tolerance in Rice Through Combined Physiological, Biochemical, and Proteome Analyses. Rice Sci 30:613-631
    CrossRef
  84. Raboy V (2002) Progress in breeding low phytate crops. The Journal of nutrition 132:503S-505S
    Pubmed CrossRef
  85. Rae AL, Cybinski DH, Jarmey JM, Smith FW (2003) Characterization of two phosphate transporters from barley; evidence for diverse function and kinetic properties among members of the Pht1 family. Plant Mol Biol 53:27-36
    Pubmed CrossRef
  86. Rasmussen SK, Ingvardsen CR, Torp AM (2010) Mutations in genes controlling the biosynthesis and accumulation of inositol phosphates in seeds. Biochem Soc Trans 38:689-694
    Pubmed CrossRef
  87. Razaq M, Zhang P, Shen HL, Salahuddin (2017) Influence of nitrogen and phosphorous on the growth and root morphology of Acer mono. PLoS One 12:e0171321
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  88. Remy E, Cabrito TR, Batista RA, Teixeira MC, Sa-Correia I, Duque P (2012) The Pht1;9 and Pht1;8 transporters mediate inorganic phosphate acquisition by the Arabidopsis thaliana root during phosphorus starvation. New Phytol 195:356-371
    Pubmed CrossRef
  89. Ruan W, Guo M, Wu P, Yi K (2017) Phosphate starvation induced OsPHR4 mediates Pi-signaling and homeostasis in rice. Plant Mol Biol 93:327-340
    Pubmed CrossRef
  90. Rubio V, Linhares F, Solano R, Martín AC, Iglesias J, Leyva A, Paz-Ares J (2001) A conserved MYB transcription factor involved in phosphate starvation signaling both in vascular plants and in unicellular algae. Genes &. development 15:2122-2133
    CrossRef
  91. Sakurai I, Hagio M, Gombos Z, Tyystjarvi T, Paakkarinen V, Aro E-M, Wada H (2003) Requirement of phosphatidylglycerol for maintenance of photosynthetic machinery. Plant physiol 133:1376-1384
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  92. Schunmann PH, Richardson AE, Smith FW, Delhaize E (2004) Characterization of promoter expression patterns derived from the Pht1 phosphate transporter genes of barley (Hordeum vulgare L.). J Exp Bot 55:855-865
    Pubmed CrossRef
  93. Secco D, Baumann A, Poirier Y (2010) Characterization of the rice PHO1 gene family reveals a key role for OsPHO1; 2 in phosphate homeostasis and the evolution of a distinct clade in dicotyledons. Plant physiol 152:1693-1704
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  94. Seo HM, Jung Y, Song S, Kim Y, Kwon T, Kim DH, Jeung SJ, Yi YB, Yi G, Nam MH, Nam J (2008) Increased expression of OsPT1, a high-affinity phosphate transporter, enhances phosphate acquisition in rice. Biotechnol Lett 30:1833-1838
    Pubmed CrossRef
  95. Shen J, Yuan L, Zhang J, Li H, Bai Z, Chen X, Zhang W, Zhang F (2011) Phosphorus dynamics: from soil to plant. Plant physiol 156:997-1005
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  96. Shi J, Wang H, Wu Y, Hazebroek J, Meeley RB, Ertl DS (2003) The Maize Low-Phytic Acid Mutant lpa2 Is Caused by Mutation in an Inositol Phosphate Kinase Gene. Plant Physiol 131:507-515
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  97. Shimogawara K, Wykoff DD, Usuda H, Grossman AR (1999) Chlamydomonas reinhardtii mutants abnormal in their responses to phosphorus deprivation. Plant physiol 120:685-694
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  98. Shin H, Shin HS, Dewbre GR, Harrison MJ (2004) Phosphate transport in Arabidopsis: Pht1;1 and Pht1;4 play a major role in phosphate acquisition from both low- and high-phosphate environments. Plant J 39:629-642
    Pubmed CrossRef
  99. Silva VM, Putti FF, White PJ, Reis ARD (2021) Phytic acid accumulation in plants: Biosynthesis pathway regulation and role in human diet. Plant Physiol Biochem 164:132-146
    Pubmed CrossRef
  100. Smith SE, Gianinazzi-Pearson V, Koide R, Cairney JWG (1994) Nutrient transport in mycorrhizas: structure, physiology and consequences for efficiency of the symbiosis. Plant Soil 159:103-113
    CrossRef
  101. Stefanovic A, Ribot C, Rouached H, Wang Y, Chong J, Belbahri L, Delessert S, Poirier Y (2007) Members of the PHO1 gene family show limited functional redundancy in phosphate transfer to the shoot, and are regulated by phosphate deficiency via distinct pathways. Plant J 50:982-994
    Pubmed CrossRef
  102. Sun S, Gu M, Cao Y, Huang X, Zhang X, Ai P, Zhao J, Fan X, Xu G (2012) A constitutive expressed phosphate transporter, OsPht1;1, modulates phosphate uptake and translocation in phosphate-replete rice. Plant Physiol 159:1571-1581
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  103. Tao H, Gao F, Linying L, He Y, Zhang X, Wang M, Wei J, Zhao Y, Zhang C, Wang Q, Hong G (2024) WRKY33 negatively regulates anthocyanin biosynthesis and cooperates with PHR1 to mediate acclimation to phosphate starvation. Plant Commun 100821
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  104. Tominaga-Wada R, Masakane A, Wada T (2018) Effect of phosphate deficiency-induced anthocyanin accumulation on the expression of Solanum lycopersicum GLABRA3 (SlGL3) in tomato. Plant Signal Behav 13:e1477907
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  105. Vance CP (2001) Symbiotic nitrogen fixation and phosphorus acquisition. Plant nutrition in a world of declining renewable resources. Plant physiol 127:390-397
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  106. Veneklaas EJ, Lambers H, Bragg J, Finnegan PM, Lovelock CE, Plaxton WC, Price CA, Scheible WR, Shane MW, White PJ, Raven JA (2012) Opportunities for improving phosphorus-use efficiency in crop plants. New phytol 195:306-320
    Pubmed CrossRef
  107. Vogiatzaki E, Baroux C, Jung JY, Poirier Y (2017) PHO1 Exports Phosphate from the Chalazal Seed Coat to the Embryo in Developing Arabidopsis Seeds. Curr Biol 27:2893-2900, e2893
    Pubmed CrossRef
  108. Wada H, Murata N (2007) The essential role of phosphatidylglycerol in photosynthesis. Photosynth Res 92:205-215
    Pubmed CrossRef
  109. Wang F, Rose T, Jeong K, Kretzschmar T, Wissuwa M (2016) The knowns and unknowns of phosphorus loading into grains, and implications for phosphorus efficiency in cropping systems. J Exp Bot 67:1221-1229
    Pubmed CrossRef
  110. Wang J, Sun J, Miao J, Guo J, Shi Z, He M, Chen Y, Zhao X, Li B, Han F, Tong Y, Li Z (2013a) A phosphate starvation response regulator Ta-PHR1 is involved in phosphate signalling and increases grain yield in wheat. Annals of botany 111:1139-1153
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  111. Wang X, Bai J, Liu H, Sun Y, Shi X, Ren Z (2013b) Overexpression of a maize transcription factor ZmPHR1 improves shoot inorganic phosphate content and growth of Arabidopsis under low-phosphate conditions. Plant Mol Biol Rep 31:665-677
    CrossRef
  112. Wang X, Wang Y, Pineros MA, Wang Z, Wang W, Li C, Wu Z, Kochian LV, Wu P (2014) Phosphate transporters OsPHT1;9 and OsPHT1;10 are involved in phosphate uptake in rice. Plant Cell Environ 37:1159-1170
    Pubmed CrossRef
  113. Wang Y, Ribot C, Rezzonico E, Poirier Y (2004) Structure and expression profile of the Arabidopsis PHO1 gene family indicates a broad role in inorganic phosphate homeostasis. Plant physiol 135:400-411
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  114. Wang Y, Wang F, Lu H, Liu Y, Mao C (2021) Phosphate Uptake and Transport in Plants: An Elaborate Regulatory System. Plant Cell Physiol 62:564-572
    Pubmed CrossRef
  115. Watts-Williams SJ, Gill AR, Jewell N, Brien CJ, Berger B, Tran BT, Mace E, Cruickshank AW, Jordan DR, Garnett T, Cavagnaro TR (2022) Enhancement of sorghum grain yield and nutrition: A role for arbuscular mycorrhizal fungi regardless of soil phosphorus availability. Plants, People, Planet 4:143-156
    CrossRef
  116. White PJ, Veneklaas EJ (2012) Nature and nurture: the importance of seed phosphorus content. Plant Soil 357:1-8
    CrossRef
  117. Wild R, Gerasimaite R, Jung J-Y, Truffault V, Pavlovic I, Schmidt A, Saiardi A, Jessen HJ, Poirier Y, Hothorn M, Mayer A (2016) Control of eukaryotic phosphate homeostasis by inositol polyphosphate sensor domains. Science 352:986-990
    Pubmed CrossRef
  118. Xue YB, Xiao BX, Zhu SN, Mo XH, Liang CY, Tian J, Liao H (2017) GmPHR25, a GmPHR member up-regulated by phosphate starvation, controls phosphate homeostasis in soybean. J Exp Bot 68:4951-4967
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  119. Yan M, Xie M, Chen W, Si Wj, Lin Hh, Yang J (2024) Transcriptome analysis with different leaf blades identifies the phloem-specific phosphate transporter OsPHO1; 3 required for phosphate homeostasis in rice. Plant J 118:905-919
    Pubmed CrossRef
  120. Yang SY, Gronlund M, Jakobsen I, Grotemeyer MS, Rentsch D, Miyao A, Hirochika H, Kumar CS, Sundaresan V, Salamin N, Catausan S, Mattes N, Heuer S, Paszkowski U (2012) Nonredundant regulation of rice arbuscular mycorrhizal symbiosis by two members of the phosphate transporter1 gene family. Plant Cell 24:4236-4251
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  121. Ye T, Li Y, Zhang J, Hou W, Zhou W, Lu J, Xing Y, Li X (2019) Nitrogen, phosphorus, and potassium fertilization affects the flowering time of rice (Oryza sativa L.). Glob Ecol Conserv 20:e00753
    CrossRef
  122. Ye Y, Yuan J, Chang X, Yang M, Zhang L, Lu K, Lian X (2015) The Phosphate Transporter Gene OsPht1;4 Is Involved in Phosphate Homeostasis in Rice. PLoS One 10:e0126186
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  123. Yi K, Wu Z, Zhou J, Du L, Guo L, Wu Y, Wu P (2005) OsPTF1, a novel transcription factor involved in tolerance to phosphate starvation in rice. Plant Physiol 138:2087-2096
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  124. Yuan H, Liu D (2008) Signaling components involved in plant responses to phosphate starvation. J Integr Plant Biol 50:849-859
    Pubmed CrossRef
  125. Zhang F, Wu XN, Zhou HM, Wang DF, Jiang TT, Sun YF, Cao Y, Pei WX, Sun SB, Xu GH (2014) Overexpression of rice phosphate transporter gene OsPT6 enhances phosphate uptake and accumulation in transgenic rice plants. Plant and soil 384:259-270
    CrossRef
  126. Zhao J, Fu J, Liao H, He Y, Nian H, Hu Y, Qiu L, Dong Y, Yan X (2004) Characterization of root architecture in an applied core collection for phosphorus efficiency of soybean germplasm. Chin Sci Bull 49:1611-1620
    CrossRef
  127. Zhou J, Jiao F, Wu Z, Li Y, Wang X, He X, Zhong W, Wu P (2008) OsPHR2 is involved in phosphate-starvation signaling and excessive phosphate accumulation in shoots of plants. Plant Physiol 146:1673-1686
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  128. Zhu J, Kaeppler SM, Lynch JP (2005) Topsoil foraging and phosphorus acquisition efficiency in maize (Zea mays). Funct Plant Biol 32:749-762
    Pubmed CrossRef
  129. Zhu YG, Smith AF, Smith SE (2003) Phosphorus efficiencies and responses of barley (Hordeum vulgare L.) to arbuscular mycorrhizal fungi grown in highly calcareous soil. Mycorrhiza 13:93-100
    Pubmed CrossRef
JPB
Vol 51. 2024

Stats or Metrics

Share this article on

  • line

Journal of

Plant Biotechnology

pISSN 1229-2818
eISSN 2384-1397
qr-code Download