The Korean Society of Plant Biotechnology
Review
Split Viewer
J Plant Biotechnol (2023) 50:142-154
Published online August 29, 2023
https://doi.org/10.5010/JPB.2023.50.018.142
© The Korean Society of Plant Biotechnology
탈리 신호전달의 메커니즘에 대한 최신 연구동향 및 미래 농업의 적용 방안
이진수
서울대학교 기초과학연구원
Plant abscission: An age-old yet ongoing challenge in future agriculture
Correspondence to : e-mail: wlswlsql@snu.ac.kr
This is an Open-Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.
Plant abscission is a natural process in which plant organs or tissues undergo detachment, a strategy selected by nature for the disposal of nonessential organs and widespread dissemination of seeds and fruits. However, from an agricultural perspective, the abscission of seeds or fruits represents a major factor that reduces crop productivity and product quality. Therefore, during the crop domestication process in traditional agriculture, mutants exhibiting suppressed abscission were selected and crossbred, thereby enabling the production of modern crop varieties such as rice, tomatoes, canola, and soybeans. These crops possess a unique trait of retaining ripe fruits or seeds in contrast to disposal via abscission. During the previous century, research on quantitative trait loci along with genetic and molecular biological studies on Arabidopsis thaliana have elucidated various cell biological mechanisms, signaling pathways, and transcription regulators involved in abscission. Additionally, it has been revealed that various hormone signals, which are involved in plant growth, play crucial roles in modulating abscission activity. Researchers have developed several chemical treatments that target these hormones and signal transduction pathways to enhance crop yields. This review aimed to introduce the previously identified signal transduction pathways and pivotal regulators implicated in abscission activity. Moreover, this review will discuss the future direction of research required to investigate crop abscission mechanisms for their potential application in smart farming and other areas of agriculture, as well as areas within model systems that require extensive research.
Keywords Abscission, Plant development, Hormone, Reactive oxygen species, Signaling pathways, Smart farm
탈리(abscission)는 몸의 일부였던 기관을 제거하는 과정을 일컫는 것으로, 발달 단계 및 변화하는 환경에 대응하여 꽃, 과실, 잎, 또는 감염된 기관을 적시에 제거함으로 식물의 생존을 보장하는 핵심 메커니즘이다. 이러한 과정은 또한 종자를 식물의 몸으로부터 떨어트려 멀리 퍼트리는 효과적인 분산 전략에도 기여하고 있다. 이렇게 식물의 생존과 밀접한 탈리 현상은 인간의 삶과도 무관하지 않은데, 탈리의 제어는 작물화 과정에 필수 요인 중 하나이기도 하다. 번식을 위한 과실과 종자의 탈리 현상은 수확량의 감소로 이어지기에, 오랜 기간에 걸친 작물화 과정 동안 탈리가 잘 일어나지 않는 형질의 돌연변이가 지속적으로 선택되었고, 그 결과 종자의 분리가 현저히 저해된 벼, 밀, 옥수수 등과 같은 현대의 작물들이 형성되었다(Doebley et al. 2006; Li et al. 2006; Lin et al. 2012). 이는 현대 문명사회를 이룩하고 인간 종의 번영을 꽃피우게 한 중요한 발견의 하나로 손꼽히고 있다.
탈리를 제어하고자 하는 인간의 노력은 여전히 진행중이다. 귀리나 보리에서 탈리는 여전히 중요한 문제가 되고 있는데, 최대 50%의 수확량 손실이 탈리로 인해 발생함이 보고된 바 있다(CLARKE 1981; Niruntrayakul et al. 2009; Thurber et al. 2013). 사과와 같은 과실류에서도 낙과는 생산량에 영향을 주는 중요한 요인 중 하나로, 낙과가 심한 해는 전체 생산량의 50% 정도가 이른 낙과로 인해 손상을 입기도 하였다(Raja et al. 2017). 과실의 성숙이 40~50% 밖에 되지 않았을 때 발생하는 낙과 및 발달의 저해는 상품성을 크게 훼손시킬 뿐 아니라(Meier 1997), 다음 세대를 키우기 위한 종자의 상태에도 영향을 미치게 된다(Kwack et al. 2013; Snipes and Baskin 1994). 이처럼 작물 생산을 저해하는 탈리를 막기 위해 화학 약품 개발 등 다양한 방법으로 노력이 진행되고 있지만, 특히 분자 생물학적인 이해를 통해 탈리 현상을 효과적으로 제어하는 것이 반드시 필요하다.
다양한 모델식물을 대상으로 탈리 과정의 세포생물학적 특성과 분자 메커니즘이 연구되어 왔고, 이를 통해 탈리 활성화에 핵심적인 역할을 하는 다양한 신호전달 및 전사조절인자들이 규명되었다. 탈리는 3~4층의 layer로 구성된 abscission zone (AZ)에서 특이적으로 일어나는데, AZ은 기관 발달 초기에 기관의 기저 부에 일찍부터 형성이 된다. 적당한 때가 되어 탈리가 활성화되면 AZ의 중간 부위에서 세포벽의 분리가 일어나 기관을 몸체로부터 떨어뜨리게 된다(Patterson 2001). 이러한 과정에는 다양한 내·외부 신호전달 과정이 관여되어 있는데, 에틸렌(ethylene), 자스몬산(jasmonic acid, JA), 옥신(auxin) 등 식물의 생장을 조절하는 다양한 식물호르몬과 내부 신호전달이 탈리 활성에 영향을 주는 것으로 알려져 있으며, 외부 환경스트레스(고온, 저온, 건조 등)와 활성산소종(reactive oxygen species, ROS)와 같은 인자들 또한 활성시기에 영향을 미친다(Jacobs 1968; Sawicki et al. 2015). 이렇게 활성화된 탈리세포에서는 pectinase와 같은 세포벽 분해효소의 발현이 촉진되어 실질적인 세포벽 분리로 이어지는데, 이 과정은 INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION (IDA) 펩타이드와 LRR 수용체 단백질인 HAESA (HAE) / HAE-like 2 (HSL2)에 의해 조절된다는 것이 애기장대 꽃 기관 탈리연구를 통해 밝혀졌다(Aalen et al. 2013; Cho et al. 2008; Patharkar and Walker 2015).
자동화된 수확과 작물의 관리를 지향하는 smart farm 시대에 들어서면서 작물의 탈리 육종은 또 다른 변화가 필요하게 되었다. 본 리뷰논문에서는 모델시스템에서 연구된 식물의 탈리 조절 메커니즘에 관한 최신의 이해와 연구방향을 소개하고, 이러한 방향성이 현대 smart farm 시스템에 어떻게 적용되어야 할 것인지, 또한 앞으로 애기장대 모델시스템에서 어떠한 연구가 더 진행되어야 할 것인지에 대한 방향을 제시하고자 한다.
Abscission zone (AZ)의 형성 및 유지 메커니즘
모델식물인 애기장대의 꽃기관 탈리를 대상으로 분자적 메커니즘을 규명하기 위한 연구가 많이 수행되었다(Taylor and Whitelaw 2001). 애기장대 꽃의 AZ은 2-4개의 세포층으로 구성되어 있으며 기관발달의 초기에 형성된다(Patterson 2001). 애기장대에서 AZ가 형성되고 유지되기 위해선
작물에서는 과수 및 종자에서 일어나는 탈리에 관한 연구가 진행되었다. 과수의 경우 주로 식물의 과실과 몸통 사이의 pedicel에 AZ이 형성된다(Dong and Wang 2015; Bleecker and Patterson 1997; Tabuchi 1999).
곡물 작물에서 종자의 shattering이나 과실의 탈곡 등은 왕겨와 줄기 사이에 존재하는 AZ인 lemma-pedicel 의 joint 부분에서 일어난다(Dong and Wang 2015). 벼 (
탈리 활성화의 신호전달 메커니즘
탈리 활성에 작용하는 호르몬 신호전달의 역할
탈리의 활성과 그 시기의 조절은 식물 발달의 내부 신호전달과 다양한 외부환경 변화를 통해 결정된다. 오래전부터 식물학자들은 생리학적, 유전학적 연구들을 통해 여러 호르몬이 식물의 발달을 조절하는 물질임을 밝혔는데, 탈리 현상도 다양한 식물 호르몬과 신호전달 과정에 의해 조절됨이 규명되었다(Kim et al. 2013; Meir et al. 2019; Patterson and Bleecker 2004). 에틸렌, ABA (abscisic acid), JA, 혹은 특정한 상황에서 사이토카이닌(cytokinin, CK)은 탈리를 활성화시키는 반면, 옥신, 지베렐린, 브라시노스테로이드(Brassinosteroid, BR) 는 탈리를 억제하는 것으로 알려졌다(Cracker and Abeles 1969; Jacobs 1968; La Rue 1936; Roberts et al. 2002)(Fig. 1). 탈리의 활성화 시기는 이러한 호르몬들의 다양한 교차간섭을 통해 정교하게 조절을 받는다.
에틸렌과 옥신의 밸런스 조절은 대표적인 탈리 활성 조절을 위한 호르몬이다(Hong et al. 2000; Riov and Goren 1979). 에틸렌은 애기장대 모델의 꽃 기관 탈리를 유발하는 대표적인 호르몬이다. 수분이 이뤄진 꽃 또는 노화한 잎과 열매와 같은 탈리기관은 에틸렌을 생성하여 AZ 세포에 방출하게 되고, 축적된 에틸렌은 세포 분리 과정과 식물체로부터의 기관 분리를 촉진한다(Hong et al. 2000). 에틸렌 수용체 ETR1 및 EIN2는 에틸렌 신호전달의 핵심 구성요소로서 에틸렌에 반응하여 탈리를 조절하는 데에 중요한 역할을 한다. 그러나,
다양한 식물종의 연구에서 옥신은 탈리의 억제제로서 예상되어 왔으며(Estornell et al. 2013; La Rue 1936; Taylor and Whitelaw 2001), 남아있는 기관 대비 떨어질 기관의 높은 옥신 농도구배는 AZ의 형성과 탈리 활성을 억제하는 것으로 알려졌다(Addicott et al. 1955; Louie Jr and Addicott 1970). 최근 토마토 과실의 AZ에서 탈리 시기에 따른 DR5::GUS의 패턴이 pedicel AZ를 중심으로 극명히 나뉨을 보였는데, 이는 AZ를 중심으로 한 옥신의 농도구배 및 옥신 극성수송이 기관 탈리에 매우 중요함을 시사한다(Dong et al. 2021). 토마토 꽃의 옥신 생성 조직을 제거하여 옥신 농도를 낮추면 꽃의 탈리가 유도되었으며, 이때 에틸렌 합성을 저해하게 되면 이 효과는 사라졌다(Bar-Dror et al. 2011; Meir et al. 2010). 세포 분리에 필요한 pectinase들의 유전자 발현은 에틸렌에 의해 촉진되는데(Hong et al. 2000; Jiang et al. 2008), 옥신 처리는 이 pectinase 유전자의 발현을 억제하였다(Hong et al. 2000). 이러한 결과들은 옥신의 농도구배가 에틸렌과의 상호작용을 통해 탈리를 조절한다는 것을 제시하고 있다(Blanusa et al. 2005; Hagemann et al. 2015). 한편, 탈리 시기에 따른 에틸렌의 합성이 이러한 옥신 농도구배에 영향을 준다는 것이 보고되었는데(Kućko et al. 2019), 이는 호르몬 상호작용이 일종의 feedback loop로서 상호 조절할 가능성에 대해 반드시 연구되어야 할 필요성을 보여준다.
ABA는 최초에 어린 목화(
호르몬에 의한 탈리 조절은 다양한 작물에서도 그 역할이 보존되어 있다. 시트러스와 사과나무에 에틸렌 합성저해제과 옥신의 처리는 조기 낙과를 방제하는 효과가 있으며(Anthony and Coggins Jr 1999; Yuan and Carbaugh 2007), GA의 처리 역시 체리의 낙과를 줄이는 역할을 하는 등 다양한 호르몬의 처리 효과가 작물에서 보고되고 있다(Webster et al. 2006). 하지만 호르몬이 미치는 다양한 효과에 비해 탈리 관련 호르몬 인자의 기능적/유전학적 이해는 작물에서 매우 제한적이다. 호르몬 신호전달 요소들의 유전자 수준에서의 조절이 탈리 활성의 시기를 주로 조절하는 것으로 보여지는 만큼, 작물의 수확 시기 결정과 원예/화훼 산업의 발전을 위해 호르몬 신호전달 인자들의 유전적 기능 연구가 더욱 요구된다.
IDA-HAESA 신호전달의 탈리 조절 메커니즘
탈리의 활성화를 위해서는 호르몬 신호전달뿐만 아니라 AZ 세포를 분리시키는 신호전달이 역시 중요하게 작용함이 애기장대에서의 연구를 통해 밝혀졌다. 탈리가 활성된 이후 세포벽 분해를 통한 세포의 분리가 이루어지는데, 펩타이드 리간드 IDA와 기능적 중복성을 가진 두개의 LRR 수용체 단백질인 HAESA (HAE) / HAE-like 2 (HSL2)의 결합으로 촉발되는 신호전달이 이 분리에 매우 중요하다(Cho et al. 2008; Jinn et al. 2000; Santiago et al. 2016). 리간드의 결합 이후 IDA-HAE 신호전달은 MKK4/5, MPK3/6와 같은 mitogen- activated protein kinase (MAPK)를 활성화시키고, 활성화된 MAPK는 BREVIPEDICELLUS (BP, KNAT1), KNAT 2/6와 같은 전사조절인자의 활성을 조절하여 탈리에 중요한 세포벽 분해 및 변형 효소의 발현 증가로 이어진다(Butenko et al. 2012; Cho et al. 2008; Patharkar and Walker 2015)(Fig. 1).
IDA-HAE 작용의 주된 메커니즘은 주로 애기장대에서 규명되었으나, 최근 작물에서도 유사하게 작용할 것으로 제안되고 있다. 토마토 과실과 유채 종자의 탈리가 활성화될 때
식물 호르몬간의 상호작용이 IDA-HAE 모듈의 상위 조절자로서 탈리 신호전달을 조절할 가능성이 제시되고 있다(Cho et al. 2008; Goren 2008). 많은 연구들은 에틸렌 호르몬이 탈리 특이적인 IDA의 활성을 조절할 것으로 보고하고 있는데, 애기장대에서
환경 스트레스가 탈리에 미치는 영향
많은 식물 종들이 환경 스트레스에 노출될 경우 꽃이나 과일의 빠른 탈리가 유도된다. 가뭄은 식물의 수분함량을 줄이고 꽃과 과일이 조기에 떨어지게 만드는 요인으로, 최근 토마토에서 가뭄에 의한 pedicel 탈리가 펩타이드 호르몬인 phytosulfokine (PSK)에 의해 조절됨이 보고되었다(Reichardt et al. 2020)(Table 3). 가뭄조건에서 pedicel에의 생성이 촉진된 PSK는 세포벽 가수분해효소인
온도 스트레스 역시 목화, 콩, 포도, 고추, 아도카도, 오렌지 등 여러 작물에서 이른 탈리를 유도한다(Greer and Weston 2010; Huberman et al. 1997; Konsens et al. 1991; Monterroso and Wien 1990; Reddy et al. 1992; Sedgley and Annells 1981; Yuan and Burns 2004)(Table 3). 고온 스트레스에 노출된 고추는 에틸렌 생합성과 옥신 수송에 변화가 생겨 과실의 이른 탈리가 유도되었는데, 이는 고온스트레스에 의해 유도되는 호르몬 신호전달의 변화가 기관의 탈리 활성과 밀접한 관계가 있음을 의미한다(Huberman et al. 1997). 저온스트레스 역시 탈리에 영향을 미친다. 가장 대표적으로, 기온이 내려가는 가을에 발생하는 낙엽은 광주기, 기온, 수분함량 등이 복합적으로 작용하여 발생한다(Addicott 1982). 반면, 화훼 작물의 출하시 저온 보관은 탈리를 억제하는 가장 효과적인 방법이기도 하다. 이는 온도 변화가 탈리에 미치는 영향을 연구하기 위해서는 단순히 온도 조건만 고려하는 것이 아니라 식물의 성장 단계, 환경 조건, 그리고 유전형의 변화 등의 요인도 함께 고려해야 한다는 것을 뜻한다(Sawicki et al. 2015).
활성산소종(ROS) 은 광합성과 미토콘드리아성 호흡을 포함한 다양한 세포활동의 부산물로서 다양한 식물의 발달과정 및 스트레스 반응으로부터 형성된다. 식물은 ROS의 독성을 제거할 뿐만 아니라 신호전달의 분자로서 이용하는 메커니즘을 발달시킴으로써 주변 환경과 대사과정간의 반응의 연결고리를 만들었다(Waszczak et al. 2018). 애기장대를 비롯한 다양한 식물종에서 AZ에 ROS가 축적됨이 보고되었으며, 이는 탈리 신호전달에 영향을 주는 것으로 알려졌다(Lee et al. 2022; Liao et al. 2016; Sakamoto et al. 2008; Yang et al. 2015). 최근 애기장대에서 ROS의 생성과 분해에 관여하는Manganese superoxide dismutase 2 (MSD2)는 탈리 영역의 산화질소(nitric oxide) 농도와 ABA 신호전달 경로를 활성화시키고, 이를 통해 IDA-HAE 신호전달이 활성화됨으로써 꽃잎이 떨어지는 타이밍을 조절함이 보고되었다(Lee et al. 2022). 뿐만 아니라 다양한 작물에서도 스트레스에 반응하는 ROS와 IDA-HAE 신호전달이 탈리와 세포 분리작용에 관련 있을 것으로 보고되고 있다(Tucker and Yang 2012; Ventimilla et al. 2020; Ventimilla et al. 2021). 이는 애기장대에서 밝혀진 스트레스와 탈리 신호전달의 상호작용 메커니즘이 다양한 작물에서 보존되어 있을 가능성이 높으며, 고품질 병 저항성 작물의 육종에 이러한 메커니즘의 적용을 고려해야 함을 시사한다.
탈리 활성과정에 동반되는 세포벽의 변화
탈리 활성 신호전달 이후 탈리는 최소한 두 가지의 세포생물학적-생화학적 변화를 동반하며 일어난다. 가장 뚜렷한 변화는 AZ 내의 세포와 조직 간에 존재하는 세포벽 matrix의 구조적 붕괴이다. 세포들을 서로 연결하는 생물학적 접착제인 middle lamella는 주로 pectin으로 이루어져 있다(Carpita and Gibeaut 1993). middle lamella의 붕괴는 다양한 pectinase에 의해 일어나는데, pectin methylesterases (PMEs), polygalacturonases (PGs) 그리고 pectate lyases (PLs)와 같은 것들이 주로 pectin polymers의 cross-linking을 제거하고 다른 분해효소가 세포벽을 분해할 수 있게 해준다(Greenberg et al. 1975; Huberman and Goren 1979; Riov 1974). Middle lamella의 분해와 동시에, 세포를 둘러싸고 있는 1차 세포벽 역시 변성되어 단단한 세포벽 구조를 완화시켜 세포가 팽창하게 된다(Bleecker and Patterson 1997; Roberts et al. 2002).
탈리가 일어난 조직은 마치 칼로 자른듯 매끈한 표면을 보인다. 이것은 공간적으로 정확하게 세포벽 분해를 일으키는 효소들이 작용하였기 때문이며, 세포벽의 lignin이 이러한 공간적 작용을 조절하는 역할을 하는 것으로 알려졌다(Lee et al. 2018). 떨어지는 꽃잎에 형성된 lignin 세포벽은 탈리 활성 시기 세포벽 분해효소가 올바른 세포층의 세포벽을 절단할 수 있게 하는 가이드의 역할을 한다. 이것은 lignification이 보호층으로서 남아있는 조직을 보호한다는 기존의 설을 뒤집는 것으로(Biggs and Northover 1985; Hepworth and Pautot 2015; Moline and Bostrack 1972; Roberts et al. 2000), 떨어지는 잎 및 잎의 petiole, 또는 다른 종의 탈리 조직에서 역시 동일하게 발견되는 것으로 보아 다양한 조직의 탈리 뿐만 아니라 각종 작물에서 탈리가 일어날 때에도 lignification이 중요할 것으로 여겨진다. Lignin의 고분자 중합 반응에는 ROS의 생성과 분해를 조절하는 여러 산화환원 효소에 의한 monolignol의 산화 반응이 매우 중요하게 작용한다(Barros et al. 2015). AZ에서 높은 발현을 보이는
탈리를 조절하는 화학물질의 작용과 분자생물학적 적용방안
현대 농업에서는 다양한 화학물질 및 호르몬 합성물이 과실의 탈리나 종자의 shattering을 줄이기 위해 사용되고 있다(Table 3). 예를 들면,
호르몬 전구체를 식물에 처리하거나 생합성을 조절하여 원하는 시기에 탈리를 조절하기도 한다(Table 3). 사과는 과실의 초기 발달시기 적절한 과실수를 유지하기 위해 인위적으로 탈리를 유도해야 한다. 이 시기 과실에 benzyladenine (BA, 사이토카이닌)을 처리하여 탈리를 유도할 수 있다(Botton et al. 2011). 사과에 BA처리 후 약 2일 뒤 에틸렌 합성이 증가하기 시작했으며, 6일만에는 합성량이 최고점을 나타내었다(Botton et al. 2011; Dal Cin et al. 2005; Eccher et al. 2015). 또한, 최근 사과 과실의 탈리를 막기 위해 처리하는 hexanal은 에틸렌과 ABA 생합성 유전자의 발현을 효과적으로 떨어뜨려 탈리 활성을 늦춰주는 역할을 하는 것으로 밝혀졌다(Sriskantharajah et al. 2021). 또한 콩과 식물에의 지베렐린과 영양 복합체의 처리는 과피의 벌어짐과 종자 shattering을 감소시키는 효과가 있다(Gulluoglu et al. 2006). 그러나, 깨에서 지베렐린 호르몬의 생합성 저해제인 파클로부트라졸(paclobutrazol, PBZ) 의 처리는 오히려 종자 shattering을 감소시켜 수확량을 증가시키는데 일부 도움이 된다(Mehmood et al. 2021). 이처럼 각 작물에 효과적인 호르몬 및 케미칼의 처리방법 및 종류는 상이하며, 효율적인 사용과 수확량 증대를 위해 이들이 작용하는 분자 메커니즘이 자세히 밝혀져야 할 것이다. 또한, 개방된 노지 조건에서의 각종 탈리제 및 탈리방지제의 이용은 농경지의 토양오염을 야기할 뿐만 아니라, 군집에 따라 불균일한 탈리 양상을 보이게 되므로 실험조건뿐만 아니라 실제 필드조건에서 처리시의 다양한 분석적 접근을 통해 이들의 적용 방안을 모색해야 한다(Botton et al. 2011; Botton and Ruperti 2019; Warrington 2018).
애기장대 모델시스템에서의 유전학·분자생물학적 연구들은 식물의 다양한 기관발달 및 생장에 관여하는 인자를 규명할 수 있었으며, 여러 작물의 다양한 발달과정에도 보존된 이러한 인자의 조절 및 신호전달 메커니즘은 다양한 작물에 적용되어 인류에게 유용하게 이용되어 왔다. 그러나 작물 수확에 있어 탈리의 중요성에도 불구하고 탈리 시스템의 분자생물학적 연구와 이를 통한 작물에의 적용은 아직 많은 부분의 연구가 필요하다.
애기장대 AZ 형성을 조절하기 위해서는 BOP1/BOP2 전사조절인자가 중요함이 잘 알려져 있지만(Hepworth et al. 2005; McKim et al. 2008), 이 외에 AZ 형성이 어떤 신호에 의해 촉발되는지, 또 BOP1/BOP2 전사조절인자가 조절하는 유전자에 의해 어떻게 AZ가 형성될 수 있는지 등 자세한 분자생물학적 메커니즘은 아직 밝혀지지 않았다. 또한, 현재까지 작물의 탈리 시스템에서 알려진 AZ 형성을 조절하는 주요 전사인자는 BOP1/BOP2 전사조절인자가 속한 그룹과 큰 차이가 나는 유전자 군이다(Konishi et al. 2006; Nakano et al. 2015). 이러한 사실들은 애기장대 AZ 형성 메커니즘과는 다른 신호전달이 작물에서 이루어질 가능성을 시사하며, 모델시스템에서의 AZ 형성에 관한 좀더 자세한 분자적 조절 메커니즘이 규명되어야 이들이 공통적으로 가진, 혹은 다른 신호전달 체계에 대한 단서를 찾을 수 있을 것이다.
반면, IDA-HAE 신호전달은 애기장대에서와 마찬가지로 작물에서 그 역할이 보존되어 탈리 활성에 영향을 줄 수 있을 것으로 여겨지고 있다(Geng et al. 2022; Lu et al. 2023). 이러한 결과는 애기장대와 작물의 AZ의 형성 및 유지 모델은 다를 수 있지만 활성 신호전달에 관련된 펩타이드와 수용체 시스템은 유사하게 작동할 수 있음을 시사한다. 한편, 최근 HAE (혹은 HSL1) 수용체는 SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR KINASE (SERK), BARELY ANY MERISTEM 1/2 (BAM1/2)와 같은 다른 LRR 수용체와 상호작용을 통해 IDA 뿐만 아니라 다른 펩타이드와 결합하여 식물의 면역반응 또는 식물의 다른 발달과정에도 영향을 주는 것으로 밝혀지고 있다(Hohmann et al. 2018; Roman et al. 2022). 작물의 탈리 제어를 위한 향후 연구는 이러한 측면에 대한 이해를 바탕으로 다양한 각도로 접근하여 신호전달이 매개하는 생리적 작용에 대한 기초적 연구가 진행되어야 할 것이다.
최근 탈리 저해작물의 특질은 로봇을 이용하여 자동화된 수확 시스템을 이용하고자 하는 smart farm에서 큰 문제로 여겨진다. 수확하고자 하는 작물의 탈리가 일어나지 않기 때문에 충분히 섬세한 작업을 하지 못하는 로봇은 수확량을 오히려 낮추기 때문이다(van Herck et al. 2020). 공학자들은 이를 해결하기 위해 수확로봇을 더욱 섬세하게 만들고, 작물의 성장과 물리적·수학적 영향에 대한 메커니즘을 도입하여 수확량을 늘리기 위해 노력하고 있다(Bac et al. 2014; Navas et al. 2021). 하지만 복잡한 생물의 성장메커니즘과 자연의 불확실성을 로봇에 도입하기보단, 생물학적 이해를 기반으로 로봇 수확에 문제를 주는 탈리 조절 메커니즘을 조절한 작물의 개발을 하는것이 좀 더 효율적일 것이다.
미래 농업에 더욱 알맞은 작물은 AZ자체가 존재하지 않는 작물이 아닌 AZ의 형성 이후의 단계를 간단한 조작만으로 조절함으로서 탈리 활성을 수확시기에 맞게 인공적으로 조절할 수 있어야 할 것이며, 이를 위해 애기장대 모델에서는 활성을 촉진하는 정확한 호르몬 신호전달체계의 이해와 환경문제에서 자유로워진 화학물질을 개발하기 위한 연구가 더욱 진행되어야 할 것이다.
식물의 탈리(abscission)는 기관 혹은 조직이 분리되는 현상으로, 필요 없어진 기관을 떨어트리거나 종자와 과실을 널리 퍼트리기 위해 자연이 선택해온 전략이다. 하지만 농업적 관점에서 이러한 종자나 과실의 탈리는 작물의 생산성과 상품의 품질을 떨어트리는 주요 요인이 될 수 있다. 때문에 전통 농업의 작물화 과정을 통해 탈리가 저해된 돌연변이들이 선택되어 교배되면서 자연적으로 익은 과일이나 종자를 떨어트리지 않는 현대의 벼, 토마토, 유채, 콩과 같은 주요 작물 품종을 얻을 수 있었다. 한 세기 가량 진행된 quantitative trait loci (QTLs) 연구 및 애기장대에서의 유전학적·분자생물학적 연구를 통해 탈리 활성에 관여하는 다양한 세포생물학적 메커니즘과 신호전달 경로 및 전사조절인자가 규명되었다. 뿐만 아니라, 식물 생장에 관여하는 다양한 호르몬 신호전달 역시 탈리 활성을 조절하는 데에 중요함이 밝혀졌으며, 이들 호르몬과 신호전달에 작용하는 여러 케미칼 처리제가 개발되어 작물의 수확량을 증대시키는데 사용되어왔다. 본 리뷰에선 최근까지 밝혀진 탈리 활성에 관여하는 신호전달과 주요 조절인자에 대해 소개하고, smart farm 시대의 미래농업에 적용되어야할 작물의 탈리 조절 메커니즘 연구가 무엇일지, 또 이를 위해 모델시스템에서 앞으로 더 연구되어야 할 것이 무엇인지에 대해 논의하고자 한다.
이 논문은 서경배 과학재단(Suh Kyungbae Foundation (SUHF-19010003)) 과 대한민국 정부(MEST)의 재원으로 한국연구재단(National Research Foundation of Korea (NRF-2019R1A6A1A10073437)의 지원을 받아 수행된 기초연구사업임.
Fig. 1. A schematic model showing the involved regulatory factors of organ abscission activation. Arrows and blunt lines indicate positive and negative regulation, respectively
Table 1. Regulators involved in formation of the organ abscission zone
| Gene | Plant species | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| MADS box transcription factor | |||
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2000 | |
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2000 | |
| Arabidopsis | Seed | Pinyopich et al. 2003 | |
| Arabidopsis | Seed | Gu et al. 1998 | |
| Arabidopsis | Flower | Chen et al. 2011 | |
| Tomato | Fruit-pedicel | Mao et al. 2000 | |
| Tomato | Fruit-pedicel | Nakano et al. 2012 | |
| NPR transcription factor | |||
| Arabidopsis | Flower | McKim et al. 2008 | |
| Arabidopsis | Flower | McKim et al. 2008 | |
| bHLH transcription factor | |||
| Arabidopsis | Seed | Ogawa et al. 2009 | |
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2004 | |
| Arabidopsis | Seed | Groszmann et al. 2011 | |
| BEL-type homeodomain transcription factor | |||
| Rice | Seed-pedicel | Yoon et al. 2014 | |
| Rice | Seed-pedicel | Konishi et al. 2006 | |
| MYB transcription factor | |||
| Rice | Seed-pedicel | Qin et al. 2010 | |
Table 2. Regulators involved in the activation of organ abscission
| Gene | Plant species | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| Peptides | |||
| Arabidopsis | Flower | Cho et al. 2008 | |
| Populus Citrus Litchi | Leaf Fruit-pedicel Fruit-pedicel | Stø et al. 2015 Mesejo et al. 2021 Ying et al. 2016 | |
| Tomato | Fruit-pedicel | Reichardt et al. 2020 | |
| Receptor-like kinase | |||
| Arabidopsis | Flower | Cho et al. 2008 | |
| Arabidopsis | Flower | Leslie et al. 2010 Taylor et al. 2019 | |
| Arabidopsis | Flower | Lewis et al. 2010 Meng et al. 2016 | |
| Arabidopsis | Flower | Burr et al. 2011 | |
| KNAT-transcription factors | |||
| Arabidopsis | Flower | Butenko et al. 2012 | |
| Arabidopsis | Flower | Butenko et al. 2012 | |
| Litchi | Fruit-pedicel | Zhao et al. 2020 | |
| Hormone-related factors | |||
| Arabidopsis | Flower | Patterson and Bleecker 2004 | |
| Rose | Flower | Gao et al. 2019 | |
| Rose | Flower | Gao et al. 2019 | |
| Tomato | Flower | Nakano et al. 2014 | |
| Arabidopsis | Flower | Ellis et al. 2005 | |
| Tomato | Flower | Hu et al. 2014 | |
Table 3. Effect of chemicals / stress on organ abscission in crops
| Plant species | Treatment | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| Chemical treatment | |||
| Rapeseed | Sealicit | Seed | Łangowski et al. 2019 |
| Birdsfoot trefoil | DNBP, PCP, Endothal | Seed | Wiggans et al. 1956 |
| Corn | Sugar | Fruit-pedicel | LeClere et al. 2010 |
| Apple | Benzyladenine | Fruit-pedicel | Botton et al. 2011 |
| Apple | Hexanal | Fruit-pedicel | Sriskantharajah et al. 2021 |
| Soybean | Gibberellin | Seed | Gulluoglu et al. 2006 |
| Sesame | Paclobutrazol | Seed | Mehmood et al. 2021 |
| Environmental stress | |||
| Tomato Cotton | Drought | Fruit-pedicel Leaf | Reichardt et al. 2020 Jordan et al. 1972 |
| Cotton Soybean Grapevine Pepper | Heat | Fruit-peidcel Seed Flower Flower | Reddy et al. 1992 Konsens et al. 1991 Greer and Weston 2010 Huberman et al. 1997 |
| Citrus Cotton Pepper | Waterlogging | Fruit-pedicel Leaf Leaf | Gómez-Cadenas et al. 1996 Najeeb et al. 2015 Goto et al. 2022 |
DNBP, di-n-butyl phthalate; PCP, pentachlorophenol.
- Aalen RB, Wildhagen M, Stø IM, Butenko MA (2013) IDA: a peptide ligand regulating cell separation processes in Arabidopsis. J Exp Bot 64(17):5253-5261. doi:10.1093/jxb/ert338
- Addicott F, Lynch R, Carns H (1955) Auxin gradient theory of abscission regulation. Science 121(3148):644-645
- Addicott FT (1982) Abscission. Univ of California Press.
- Addicott FT, Lyon JL (1969) Physiology of abscisic acid and related substances. Annual review of plant physiology 20(1): 139-164
- Alferez F, Zhong GY, Burns JK (2007) Citrus abscission agent induces anoxia- and senescence-related gene expression in Arabidopsis. J Exp Bot 58(10):2451-2462. doi:10.1093/jxb/erm111
- Alonso JM, Hirayama T, Roman G, Nourizadeh S, Ecker JR (1999) EIN2, a Bifunctional Transducer of Ethylene and Stress Responses in Arabidopsis. Science 284(5423):2148-2152. doi:10.1126/science.284.5423.2148
- Anthony MF, Coggins Jr CW (1999) The efficacy of five forms of 2, 4-D in controlling preharvest fruit drop in citrus. Scientia Horticulturae 81(3):267-277
- Arnaud N, Lawrenson T, Østergaard L, Sablowski R (2011) The same regulatory point mutation changed seed-dispersal structures in evolution and domestication. Current Biology 21(14):1215-1219
- Bac CW, van Henten EJ, Hemming J, Edan Y (2014) Harvesting robots for high-value crops: state-of-the-art review and challenges ahead. J Field Robotics 31(6):888-911. doi:10.1002/rob.21525
- Bar-Dror T, Dermastia M, Kladnik A, Žnidarič MT, Novak MP, Meir S, Burd S, Philosoph-Hadas S, Ori N, Sonego L (2011) Programmed cell death occurs asymmetrically during abscission in tomato. The Plant Cell 23(11):4146-4163
- Barros J, Serk H, Granlund I, Pesquet E (2015) The cell biology of lignification in higher plants. Ann Bot 115(7):1053-1074. doi:10.1093/aob/mcv046
- Biggs A, Northover J (1985) Formation of the primary protective layer and phellogen after leaf abscission in peach. Canadian journal of botany 63(9):1547-1550
- Blanusa T, Else MA, Atkinson CJ, Davies WJ (2005) The regulation of sweet cherry fruit abscission by polar auxin transport. Plant growth regulation 45:189-198
- Bleecker AB, Patterson SE (1997) Last exit: senescence, abscission, and meristem arrest in Arabidopsis. The Plant Cell 9(7):1169
- Botton A, Eccher G, Forcato C, Ferrarini A, Begheldo M, Zermiani M, Moscatello S, Battistelli A, Velasco R, Ruperti B (2011) Signaling pathways mediating the induction of apple fruitlet abscission. Plant physiology 155(1):185-208
- Botton A, Ruperti B (2019) The yes and no of the ethylene involvement in abscission. Plants (Basel) 8(6):187. doi:10.3390/plants8060187
- Burr CA, Leslie ME, Orlowski SK, Chen I, Wright CE, Daniels MJ, Liljegren SJ (2011) CAST AWAY, a membrane- associated receptor-like kinase, inhibits organ abscission in Arabidopsis. Plant physiology 156(4):1837-1850
- Butenko MA, Shi C-L, Aalen RB (2012) KNAT1, KNAT2 and KNAT6 act downstream in the IDA-HAE/HSL2 signaling pathway to regulate floral organ abscission. Plant signaling & behavior 7(1):135-138
- Butler L (1936) Inherited characters in the tomato II-Joint pedicel. J Hered 27:25-26
- Carpita NC, Gibeaut DM (1993) Structural models of primary cell walls in flowering plants: consistency of molecular structure with the physical properties of the walls during growth. The Plant Journal 3(1):1-30
- Chen MK, Hsu WH, Lee PF, Thiruvengadam M, Chen HI, Yang CH (2011) The MADS box gene, FOREVER YOUNG FLOWER, acts as a repressor controlling floral organ senescence and abscission in Arabidopsis. The Plant Journal 68(1):168-185
- Cho SK, Larue CT, Chevalier D, Wang H, Jinn T-L, Zhang S, Walker JC (2008) Regulation of floral organ abscission in Arabidopsis thaliana. Proceedings of the National Academy of Sciences 105(40):15629-15634
- CLARKE JM (1981) Effect of delayed harvest on shattering losses in oats, barley and wheat. Canadian Journal of Plant Science 61(1):25-28
- Cracker LE, Abeles FB (1969) Abscission: role of abscisic acid. Plant Physiol 44(8):1144-1149. doi:10.1104/pp.44.8.1144
- Dal Cin V, Danesin M, Boschetti A, Dorigoni A, Ramina A (2005) Ethylene biosynthesis and perception in apple fruitlet abscission (Malus domestica L. Borck). J Exp Bot 56(421):2995-3005. doi:10.1093/jxb/eri296
- Doebley JF, Gaut BS, Smith BD (2006) The molecular genetics of crop domestication. Cell 127(7):1309-1321
- Dong X, Ma C, Xu T, Reid MS, Jiang C-Z, Li T (2021) Auxin response and transport during induction of pedicel abscission in tomato. Horticulture research 8
- Dong Y, Wang Y-Z (2015) Seed shattering: from models to crops. Frontiers in Plant Science 6:476
- Eccher G, Begheldo M, Boschetti A, Ruperti B, Botton A (2015) Roles of ethylene production and ethylene receptor expression in regulating apple fruitlet abscission. Plant Physiol 169(1): 125-137. doi:10.1104/pp.15.00358
- Ellis CM, Nagpal P, Young JC, Hagen G, Guilfoyle TJ, Reed JW (2005) AUXIN RESPONSE FACTOR1 and AUXIN RESPONSE FACTOR2 regulate senescence and floral organ abscission in Arabidopsis thaliana
- Estornell LH, Agustí J, Merelo P, Talón M, Tadeo FR (2013) Elucidating mechanisms underlying organ abscission. Plant Science 199:48-60
- Gao Y, Liu Y, Liang Y, Lu J, Jiang C, Fei Z, Jiang CZ, Ma C, Gao J (2019) Rosa hybrida Rh ERF 1 and Rh ERF 4 mediate ethylene‐and auxin‐regulated petal abscission by influencing pectin degradation. The Plant Journal 99(6):1159-1171
- Geng R, Shan Y, Li L, Shi C-L, Wang J, Zhang W, Sarwar R, Xue Y-X, Li Y-L, Zhu K-M (2022) The trifecta of disease avoidance, silique shattering resistance and flowering period elongation achieved by the BnaIDA editing in Brassica napus. bioRxiv:2022.2006.2009.493885
- Gómez-Cadenas A, Tadeo FR, Talon M, Primo-Millo E (1996) Leaf abscission induced by ethylene in water-stressed intact seedlings of Cleopatra mandarin requires previous abscisic acid accumulation in roots. Plant physiology 112(1):401-408
- Goren R (2008) Plant cell separation and adhesion. Annual Plant Reviews, Volume 25. Oxford University Press
- Goto K, Yabuta S, Tamaru S, Ssenyonga P, Emanuel B, Katsuhama N, Sakagami J-I (2022) Root hypoxia causes oxidative damage on photosynthetic apparatus and interacts with light stress to trigger abscission of lower position leaves in Capsicum. Scientia Horticulturae 305:111337
- Greenberg J, Goren R, Riov J (1975) The role of cellulase and polygalacturonase in abscission of young and mature Shamouti orange fruits. Physiologia Plantarum 34(1):1-7
- Greer DH, Weston C (2010) Heat stress affects flowering, berry growth, sugar accumulation and photosynthesis of Vitis vinifera cv. Semillon grapevines grown in a controlled environment. Functional plant biology : FPB 37(3):206-214. doi:10.1071/FP09209
- Groszmann M, Paicu T, Alvarez JP, Swain SM, Smyth DR (2011) SPATULA and ALCATRAZ, are partially redundant, functionally diverging bHLH genes required for Arabidopsis gynoecium and fruit development. The Plant Journal 68(5): 816-829
- Gu Q, Ferrándiz C, Yanofsky MF, Martienssen R (1998) The FRUITFULL MADS-box gene mediates cell differentiation during Arabidopsis fruit development. Development 125(8): 1509-1517
- Gulluoglu L, Arioglu H, Arslan M (2006) Effects of some plant growth regulators and nutrient complexes on pod shattering and yield losses of soybean under hot and dry conditions. Asian Journal of Plant Sciences
- Hagemann MH, Winterhagen P, Hegele M, Wünsche JN (2015) Ethephon induced abscission in mango: physiological fruitlet responses. Frontiers in Plant Science 6:706
- Hepworth SR, Pautot VA (2015) Beyond the divide: Boundaries for patterning and stem cell regulation in plants. Front Plant Sci 6:1052-1052. doi:10.3389/fpls.2015.01052
- Hepworth SR, Zhang Y, McKim S, Li X, Haughn GW (2005) BLADE-ON-PETIOLE-dependent signaling controls leaf and floral patterning in Arabidopsis. The Plant Cell 17(5): 1434-1448
- Hohmann U, Santiago J, Nicolet J, Olsson V, Spiga FM, Hothorn LA, Butenko MA, Hothorn M (2018) Mechanistic basis for the activation of plant membrane receptor kinases by SERK-family coreceptors. Proc Natl Acad Sci USA 115(13): 3488-3493. doi:10.1073/pnas.1714972115
- Hong S-B, Sexton R, Tucker ML (2000) Analysis of gene promoters for two tomato polygalacturonases expressed in abscission zones and the stigma. Plant Physiology 123(3):869-882
- Hu G, Fan J, Xian Z, Huang W, Lin D, Li Z (2014) Overexpression of SlREV alters the development of the flower pedicel abscission zone and fruit formation in tomato. Plant Science 229:86-95
- Huberman M, Goren R (1979) Exo‐and endo‐cellular cellulase and polygalacturonase in abscission zones of developing orange fruits. Physiologia Plantarum 45(2):189-196
- Huberman M, Riov J, Aloni B, Goren R (1997) Role of ethylene biosynthesis and auxin content and transport in high temperature-induced abscission of pepper reproductive organs. Journal of plant growth regulation 16(3):129-135. doi:10.1007/PL00006986
- Ito Y, Nakano T (2015) Development and regulation of pedicel abscission in tomato. Frontiers in Plant Science 6:442
- Jacobs WP (1968) Hormonal regulation of leaf abscission. Plant Physiology 43(9 Pt B):1480
- Jiang C-Z, Lu F, Imsabai W, Meir S, Reid MS (2008) Silencing polygalacturonase expression inhibits tomato petiole abscission. Journal of Experimental Botany 59(4):973-979
- Jinn T-L, Stone JM, Walker JC (2000) HAESA, an Arabidopsis leucine-rich repeat receptor kinase, controls floral organ abscission. Genes & development 14(1):108-117
- Jordan WR, Morgan PW, Davenport TL (1972) Water stress enhances ethylene-mediated leaf abscission in cotton. Plant Physiology 50(6):756-758
- Khan M, Xu H, Hepworth SR (2014) BLADE-ON-PETIOLE genes: setting boundaries in development and defense. Plant Science 215:157-171
- Kim J, Dotson B, Rey C, Lindsey J, Bleecker AB, Binder BM, Patterson SE (2013) New clothes for the jasmonic acid receptor COI1: delayed abscission, meristem arrest and apical dominance. PloS one 8(4):e60505
- Konishi S, Izawa T, Lin SY, Ebana K, Fukuta Y, Sasaki T, Yano M (2006) An SNP caused loss of seed shattering during rice domestication. Science 312(5778):1392-1396
- Konsens I, Ofir M, Kigel J (1991) effect of temperature on the production and abscission of flowers and pods in snap bean (Phaseolus vulgaris L.). Annals of botany 67(5):391-399. doi:10.1093/oxfordjournals.aob.a088173
- Kućko A, Wilmowicz E, Ostrowski M (2019) Spatio-temporal IAA gradient is determined by interactions with ET and governs flower abscission. J Plant Physiol 236:51-60. doi:10.1016/j.jplph.2019.02.014
- Kumpf RP, Shi C-L, Larrieu A, Stø IM, Butenko MA, Péret B, Riiser ES, Bennett MJ, Aalen RB (2013) Floral organ abscission peptide IDA and its HAE/HSL2 receptors control cell separation during lateral root emergence. Proc Natl Acad Sci USA 110(13):5235-5240. doi:10.1073/pnas.1210835110
- Kwack Y-B, Kim HL, Chae W-B, Lee JH, Lee EH, Kim JG, Lee YB (2013) Regrowth of buds and flower bud formation in kiwifruit as affected by early defoliation. Korean Journal of Environmental Agriculture 32(3):201-206
- La Rue CD (1936) The effect of auxin on the abscission of petioles. Proceedings of the National Academy of Sciences 22(5): 254-259
- Łangowski Ł, Goñi O, Quille P, Stephenson P, Carmody N, Feeney E, Barton D, Østergaard L, O’Connell S (2019) A plant biostimulant from the seaweed Ascophyllum nodosum (Sealicit) reduces podshatter and yield loss in oilseed rape through modulation of IND expression. Sci Rep 9(1): 16644-16611. doi:10.1038/s41598-019-52958-0
- LeClere S, Schmelz EA, Chourey PS (2010) Sugar Levels Regulate Tryptophan-Dependent Auxin Biosynthesis in Developing Maize Kernels. Plant Physiol 153(1):306-318. doi:10.1104/pp.110.155226
- Lee J, Chen H, Lee G, Emonet A, Kim SG, Shim D, Lee Y (2022) MSD2‐mediated ROS metabolism fine‐tunes the timing of floral organ abscission in Arabidopsis. New Phytol 235(6): 2466-2480. doi:10.1111/nph.18303
- Lee Y, Yoon TH, Lee J, Jeon SY, Lee JH, Lee MK, Chen H, Yun J, Oh SY, Wen X (2018) A lignin molecular brace controls precision processing of cell walls critical for surface integrity in Arabidopsis. Cell 173(6):1468-1480. e1469
- Leslie ME, Lewis MW, Youn J-Y, Daniels MJ, Liljegren SJ (2010) The EVERSHED receptor-like kinase modulates floral organ shedding in Arabidopsis. Development 137(3):467-476
- Lewis MW, Leslie ME, Fulcher EH, Darnielle L, Healy PN, Youn JY, Liljegren SJ (2010) The SERK1 receptor‐like kinase regulates organ separation in Arabidopsis flowers. The Plant Journal 62(5):817-828
- Li C, Zhou A, Sang T (2006) Rice domestication by reducing shattering. Science 311(5769):1936-1939
- Li F, Komatsu A, Ohtake M, Eun H, Shimizu A, Kato H (2020) Direct identification of a mutation in OsSh1 causing non- shattering in a rice (Oryza sativa L.) mutant cultivar using whole-genome resequencing. Scientific Reports 10(1):14936
- Liao W, Wang G, Li Y, Wang B, Zhang P, Peng M (2016) Reactive oxygen species regulate leaf pulvinus abscission zone cell separation in response to water-deficit stress in cassava. Sci Rep 6(1):21542-21542. doi:10.1038/srep21542
- Liljegren SJ, Ditta GS, Eshed Y, Savidge B, Bowman JL, Yanofsky MF (2000) SHATTERPROOF MADS-box genes control seed dispersal in Arabidopsis. Nature 404(6779): 766-770
- Liljegren SJ, Roeder AH, Kempin SA, Gremski K, Østergaard L, Guimil S, Reyes DK, Yanofsky MF (2004) Control of fruit patterning in Arabidopsis by INDEHISCENT. Cell 116(6): 843-853
- Lin Z, Li X, Shannon LM, Yeh C-T, Wang ML, Bai G, Peng Z, Li J, Trick HN, Clemente TE (2012) Parallel domestication of the Shattering1 genes in cereals. Nature genetics 44(6): 720-724
- Louie Jr D, Addicott F (1970) Applied auxin gradients and abscission in explants. Plant Physiology 45(6):654
- Lu L, Arif S, Yu JM, Lee JW, Park Y-H, Tucker ML, Kim J (2023) Involvement of IDA-HAE module in natural development of tomato flower abscission. Plants 12(1):185
- Mao L, Begum D, Chuang H-w, Budiman MA, Szymkowiak EJ, Irish EE, Wing RA (2000) JOINTLESS is a MADS-box gene controlling tomato flower abscissionzone development. Nature 406(6798):910-913
- McKim SM, Stenvik G-E, Butenko MA, Kristiansen W, Cho SK, Hepworth SR, Aalen RB, Haughn GW (2008) The BLADE- ON-PETIOLE genes are essential for abscission zone formation in Arabidopsis
- Mehmood MZ, Qadir G, Afzal O, Din AMU, Raza MA, Khan I, Hassan MJ, Awan SA, Ahmad S, Ansar M, Aslam MA, Ahmed M (2021) Paclobutrazol improves sesame yield by increasing dry matter accumulation and reducing seed shattering under rainfed conditions. International journal of plant production 15(3):337-349. doi:10.1007/s42106-021-00132-w
- Meier U (1997) Growth stages of mono-and dicotyledonous plants= Entwicklungsstadien mono-und dikotyler Pflanzen= Estadios de las plantas mono-y dicotiledóneas= Stades phénologiques des mono-et dicotylédones cultivées. Berlin [etc.]: Blackwell
- Meir S, Philosoph-Hadas S, Riov J, Tucker ML, Patterson SE, Roberts JA (2019) Re-evaluation of the ethylene-dependent and-independent pathways in the regulation of floral and organ abscission. Journal of experimental botany 70(5): 1461-1467
- Meir S, Philosoph-Hadas S, Sundaresan S, Selvaraj KV, Burd S, Ophir R, Kochanek B, Reid MS, Jiang C-Z, Lers A (2010) Microarray analysis of the abscission-related transcriptome in the tomato flower abscission zone in response to auxin depletion. Plant Physiology 154(4):1929-1956
- Meng X, Zhou J, Tang J, Li B, de Oliveira MV, Chai J, He P, Shan L (2016) Ligand-induced receptor-like kinase complex regulates floral organ abscission in Arabidopsis. Cell reports 14(6): 1330-1338
- Mesejo C, Marzal A, Martínez-Fuentes A, Reig C, Agustí M (2021) On how auxin, ethylene and IDA-peptide relate during mature Citrus fruit abscission. Scientia horticulturae 278: 109855. doi:10.1016/j.scienta.2020.109855
- Moline HE, Bostrack JM (1972) Abscission of leaves and leaflets in Acer negundo and Fraxinus americana. American Journal of Botany 59(1):83-88
- Monterroso VA, Wien HC (1990) Flower and pod abscission due to heat stress in beans. Journal of the American Society for Horticultural Science 115(4):631-634. doi:10.21273/JASHS.115.4.631
- Najeeb U, Atwell BJ, Bange MP, Tan DK (2015) Aminoethoxyvinylglycine (AVG) ameliorates waterlogging-induced damage in cotton by inhibiting ethylene synthesis and sustaining photosynthetic capacity. Plant Growth Regulation 76:83-98
- Nakano T, Fujisawa M, Shima Y, Ito Y (2014) The AP2/ERF transcription factor SlERF52 functions in flower pedicel abscission in tomato. Journal of experimental botany 65(12): 3111-3119
- Nakano T, Kato H, Shima Y, Ito Y (2015) Apple SVP family MADS-box proteins and the tomato pedicel abscission zone regulator JOINTLESS have similar molecular activities. Plant Cell Physiol 56(6):1097-1106. doi:10.1093/pcp/pcv034
- Nakano T, Kimbara J, Fujisawa M, Kitagawa M, Ihashi N, Maeda H, Kasumi T, Ito Y (2012) MACROCALYX and JOINTLESS interact in the transcriptional regulation of tomato fruit abscission zone development. Plant physiology 158(1): 439-450
- Navas E, Fernández R, Sepúlveda D, Armada M, Gonzalez- De-santos P (2021) Soft grippers for automatic crop harvesting: A review. Sensors (Basel) 21(8):2689. doi:10.3390/s21082689
- Niruntrayakul S, Rerkasem B, Jamjod S (2009) Crossability between cultivated rice (Oryza sativa) and common wild rice (O. rufipogon) and characterization of F1 and F2 populations. Sci Asia 35:161-169
- Ogawa M, Kay P, Wilson S, Swain SM (2009) ARABIDOPSIS DEHISCENCE ZONE POLYGALACTURONASE1 (ADPG1), ADPG2, and QUARTET2 are polygalacturonases required for cell separation during reproductive development in Arabidopsis. Plant Cell 21(1):216-233. doi:10.1105/tpc.108.063768
- Ohkuma K, Lyon JL, Addicott FT, Smith OE (1963) Abscisin II, an abscission-accelerating substance from young cotton fruit. Science 142(3599):1592-1593. doi:10.1126/science.142.3599.1592
- Patharkar OR, Walker JC (2015) Floral organ abscission is regulated by a positive feedback loop. Proceedings of the National Academy of Sciences 112(9):2906-2911
- Patharkar OR, Walker JC (2018) Advances in abscission signaling. J Exp Bot 69(4):733-740. doi:10.1093/jxb/erx256
- Patterson SE (2001) Cutting loose. Abscission and dehiscence in Arabidopsis. Plant physiology 126(2):494-500
- Patterson SE, Bleecker AB (2004) Ethylene-dependent and-independent processes associated with floral organ abscission in Arabidopsis. Plant Physiology 134(1):194-203
- Pinyopich A, Ditta GS, Savidge B, Liljegren SJ, Baumann E, Wisman E, Yanofsky MF (2003) Assessing the redundancy of MADS-box genes during carpel and ovule development. Nature 424(6944):85-88
- Qin Y, Kim S-M, Zhao X, Jia B, Lee H-S, Kim K-M, Eun M-Y, Jin I-D, Sohn J-K (2010) Identification for quantitative trait loci controlling grain shattering in rice. Genes & Genomics 32:173-180
- Raja WH, UnNabi S, Kumawat K, Sharma O (2017) Pre harvest fruit drop: a severe problem in apple. Indian Farmer 4(8): 609-614
- Reddy K, Hodges H, Reddy V (1992) Temperature effects on cotton fruit retention. Agronomy journal 84(1):26-30
- Reichardt S, Piepho HP, Stintzi A, Schaller A (2020) Peptide signaling for drought-induced tomato flower drop. Science 367(6485):1482-1485. doi:10.1126/science.aaz5641
- Rick CM (1967) Fruit and pedicel characters derived from Galápagos Tomatoes’. Economic Botany 21(2):171-184
- Riov J (1974) A polygalacturonase from citrus leaf explants: role in abscission. Plant physiology 53(2):312-316
- Riov J, Goren R (1979) Effect of ethylene on auxin transport and metabolism in midrib sections in relation to leaf abscission of woody plants. Plant, cell and environment 2(1):83-89. doi:10.1111/j.1365-3040.1979.tb00778.x
- Roberts JA, Elliott KA, Gonzalez-Carranza ZH (2002) Abscission, dehiscence, and other cell separation processes. Annual review of plant biology 53(1):131-158
- Roberts JA, Whitelaw CA, Gonzalez-Carranza ZH, McManus MT (2000) Cell separation processes in plants—models, mechanisms and manipulation. Ann Bot 86(2):223-235. doi:10.1006/anbo.2000.1203
- Roman A-O, Jimenez-Sandoval P, Augustin S, Broyart C, Hothorn LA, Santiago J (2022) HSL1 and BAM1/2 impact epidermal cell development by sensing distinct signaling peptides. Nat Commun 13(1):876-876. doi:10.1038/s41467-022-28558-4
- Sakamoto M, Munemura I, Tomita R, Kobayashi K (2008) Involvement of hydrogen peroxide in leaf abscission signaling, revealed by analysis with an in vitro abscission system in Capsicum plants. Plant J 56(1):13-27. doi:10.1111/j.1365-313X.2008.03577.x
- Santiago J, Brandt B, Wildhagen M, Hohmann U, Hothorn LA, Butenko MA, Hothorn M (2016) Mechanistic insight into a peptide hormone signaling complex mediating floral organ abscission. Elife 5:e15075
- Sawicki M, Aït Barka E, Clément C, Vaillant-Gaveau N, Jacquard C (2015) Cross-talk between environmental stresses and plant metabolism during reproductive organ abscission. Journal of Experimental Botany 66(7):1707-1719
- Sedgley M, Annells CM (1981) Flowering and fruit-set response to temperature in the avocado cultivar ‘Hass’. Scientia horticulturae 14(1):27-33. doi:10.1016/0304-4238(81)90075-3
- Snipes CE, Baskin CC (1994) Influence of early defoliation on cotton yield, seed quality, and fiber properties. Field Crops Research 37(2):137-143
- Sriskantharajah K, El Kayal W, Torkamaneh D, Ayyanath MM, Saxena PK, Sullivan AJ, Paliyath G, Subramanian J (2021) Transcriptomics of improved fruit retention by hexanal in ‘honeycrisp’ reveals hormonal crosstalk and reduced cell wall degradation in the fruit abscission zone. International journal of molecular sciences 22(16):8830. doi:10.3390/ijms22168830
- Stø IM, Orr RJ, Fooyontphanich K, Jin X, Knutsen JM, Fischer U, Tranbarger TJ, Nordal I, Aalen RB (2015) Conservation of the abscission signaling peptide IDA during Angiosperm evolution: withstanding genome duplications and gain and loss of the receptors HAE/HSL2. Frontiers in Plant Science 6:931
- Tabuchi T (1999) Comparison on the development of abscission zones in the pedicels between two tomato cultivars. Journal of the Japanese Society for Horticultural Science 68(5):993-999
- Taylor I, Baer J, Calcutt R, Walker JC (2019) Hypermorphic SERK1 mutations function via a SOBIR1 pathway to activate floral abscission signaling. Plant physiology 180(2):1219-1229
- Taylor JE, Whitelaw CA (2001) Signals in abscission. New Phytologist 151(2):323-340
- Thurber CS, Jia MH, Jia Y, Caicedo AL (2013) Similar traits, different genes? Examining convergent evolution in related weedy rice populations. Molecular Ecology 22(3):685-698
- Tucker ML, Yang R (2012) IDA-like gene expression in soybean and tomato leaf abscission and requirement for a diffusible stelar abscission signal. AoB Plants 2012:pls035-pls035. doi:10.1093/aobpla/pls035
- van Herck L, Kurtser P, Wittemans L, Edan Y (2020) Crop design for improved robotic harvesting: A case study of sweet pepper harvesting. Biosystems engineering 192:294-308. doi:10.1016/j.biosystemseng.2020.01.021
- Ventimilla D, Concha D, Gonzalez-Ibeas D, Talon M, Tadeo FR (2020) Differential expression of IDA (INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION)-like genes in Nicotiana benthamiana during corolla abscission, stem growth and water stress. Durham: Research Square, Durham. doi:10.21203/rs.2.12900/v3
- Ventimilla D, Velázquez K, Ruiz-Ruiz S, Terol J, Pérez-Amador MA, Vives MC, Guerri J, Talon M, Tadeo FR (2021) IDA (INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION)-like peptides and HAE (HAESA)-like receptors regulate corolla abscission in Nicotiana benthamiana flowers. BMC plant biology 21(1):1-226. doi:10.1186/s12870-021-02994-8
- Warrington I (2018) Fruit thinning: Advances and Trends. United States: John Wiley & Sons, Incorporated, United States. doi:10.1002/9781119521082.ch4
- Waszczak C, Carmody M, Kangasjärvi J (2018) Reactive oxygen species in plant signaling. Annu Rev Plant Biol 69(1): 209-236. doi:10.1146/annurev-arplant-042817-040322
- Webster A, Spencer J, Dover C, Atkinson C (2006) The influence of sprays of GA3 and AVG on fruit abscission, fruit ripening and quality of two sweet cherry cultivars. Acta Horticulturae 727:467-472
- Wiggans S, Metcalfe D, Thompson H (1956) The use of desiccant sprays in harvesting Birdsfoot trefoil for seed 1. Agronomy Journal 48(7):281-284
- Wilmowicz E, Frankowski K, Kućko A, Świdziński M, de Dios Alché J, Nowakowska A, Kopcewicz J (2016) The influence of abscisic acid on the ethylene biosynthesis pathway in the functioning of the flower abscission zone in Lupinus luteus. J Plant Physiol 206:49-58. doi:10.1016/j.jplph.2016.08.018
- Yang Z, Zhong X, Fan Y, Wang H, Li J, Huang X (2015) Burst of reactive oxygen species in pedicel-mediated fruit abscission after carbohydrate supply was cut off in longan (Dimocarpus longan). Front Plant Sci 6(MAY):1-10. doi:10.3389/fpls.2015.00360
- Ying P, Li C, Liu X, Xia R, Zhao M, Li J (2016) Identification and molecular characterization of an IDA-like gene from litchi, LcIDL1, whose ectopic expression promotes floral organ abscission in Arabidopsis. Sci Rep 6(1):37135-37135. doi:10.1038/srep37135
- Yoon J, Cho LH, Kim SL, Choi H, Koh HJ, An G (2014) The BEL 1‐type homeobox gene SH 5 induces seed shattering by enhancing abscission‐zone development and inhibiting lignin biosynthesis. The Plant Journal 79(5):717-728
- Yoon J, Cho L-H, Antt HW, Koh H-J, An G (2017) KNOX protein OSH15 induces grain shattering by repressing lignin biosynthesis genes. Plant Physiology 174(1):312-325
- Yuan R, Burns JK (2004) Temperature factor affecting the abscission response of mature fruit and leaves to CMN- Pyrazole and ethephon in ‘Hamlin’ oranges. Journal of the American Society for Horticultural Science 129(3):287-293. doi:10.21273/JASHS.129.3.0287
- Yuan R, Carbaugh DH (2007) Effects of NAA, AVG, and 1-MCP on ethylene biosynthesis, preharvest fruit drop, fruit maturity, and quality of ‘Golden Supreme’and ‘Golden Delicious’ apples. HortScience 42(1):101-105
- Zhao M, Li C, Ma X, Xia R, Chen J, Liu X, Ying P, Peng M, Wang J, Shi C-L (2020) KNOX protein KNAT1 regulates fruitlet abscission in litchi by repressing ethylene biosynthetic genes. Journal of Experimental Botany 71(14):4069-4082
PDF
Standard view
Export citation
Share Article
Review
J Plant Biotechnol 2023; 50(1): 142-154
Published online August 29, 2023 https://doi.org/10.5010/JPB.2023.50.018.142
Copyright © The Korean Society of Plant Biotechnology.
탈리 신호전달의 메커니즘에 대한 최신 연구동향 및 미래 농업의 적용 방안
이진수
서울대학교 기초과학연구원
Plant abscission: An age-old yet ongoing challenge in future agriculture
Jinsu Lee
(Research Institute of Basic Sciences, Seoul National University, Seoul 08826, Republic of Korea)
Correspondence to:e-mail: wlswlsql@snu.ac.kr
This is an Open-Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.
Abstract
Plant abscission is a natural process in which plant organs or tissues undergo detachment, a strategy selected by nature for the disposal of nonessential organs and widespread dissemination of seeds and fruits. However, from an agricultural perspective, the abscission of seeds or fruits represents a major factor that reduces crop productivity and product quality. Therefore, during the crop domestication process in traditional agriculture, mutants exhibiting suppressed abscission were selected and crossbred, thereby enabling the production of modern crop varieties such as rice, tomatoes, canola, and soybeans. These crops possess a unique trait of retaining ripe fruits or seeds in contrast to disposal via abscission. During the previous century, research on quantitative trait loci along with genetic and molecular biological studies on Arabidopsis thaliana have elucidated various cell biological mechanisms, signaling pathways, and transcription regulators involved in abscission. Additionally, it has been revealed that various hormone signals, which are involved in plant growth, play crucial roles in modulating abscission activity. Researchers have developed several chemical treatments that target these hormones and signal transduction pathways to enhance crop yields. This review aimed to introduce the previously identified signal transduction pathways and pivotal regulators implicated in abscission activity. Moreover, this review will discuss the future direction of research required to investigate crop abscission mechanisms for their potential application in smart farming and other areas of agriculture, as well as areas within model systems that require extensive research.
Keywords: Abscission, Plant development, Hormone, Reactive oxygen species, Signaling pathways, Smart farm
서 론
탈리(abscission)는 몸의 일부였던 기관을 제거하는 과정을 일컫는 것으로, 발달 단계 및 변화하는 환경에 대응하여 꽃, 과실, 잎, 또는 감염된 기관을 적시에 제거함으로 식물의 생존을 보장하는 핵심 메커니즘이다. 이러한 과정은 또한 종자를 식물의 몸으로부터 떨어트려 멀리 퍼트리는 효과적인 분산 전략에도 기여하고 있다. 이렇게 식물의 생존과 밀접한 탈리 현상은 인간의 삶과도 무관하지 않은데, 탈리의 제어는 작물화 과정에 필수 요인 중 하나이기도 하다. 번식을 위한 과실과 종자의 탈리 현상은 수확량의 감소로 이어지기에, 오랜 기간에 걸친 작물화 과정 동안 탈리가 잘 일어나지 않는 형질의 돌연변이가 지속적으로 선택되었고, 그 결과 종자의 분리가 현저히 저해된 벼, 밀, 옥수수 등과 같은 현대의 작물들이 형성되었다(Doebley et al. 2006; Li et al. 2006; Lin et al. 2012). 이는 현대 문명사회를 이룩하고 인간 종의 번영을 꽃피우게 한 중요한 발견의 하나로 손꼽히고 있다.
탈리를 제어하고자 하는 인간의 노력은 여전히 진행중이다. 귀리나 보리에서 탈리는 여전히 중요한 문제가 되고 있는데, 최대 50%의 수확량 손실이 탈리로 인해 발생함이 보고된 바 있다(CLARKE 1981; Niruntrayakul et al. 2009; Thurber et al. 2013). 사과와 같은 과실류에서도 낙과는 생산량에 영향을 주는 중요한 요인 중 하나로, 낙과가 심한 해는 전체 생산량의 50% 정도가 이른 낙과로 인해 손상을 입기도 하였다(Raja et al. 2017). 과실의 성숙이 40~50% 밖에 되지 않았을 때 발생하는 낙과 및 발달의 저해는 상품성을 크게 훼손시킬 뿐 아니라(Meier 1997), 다음 세대를 키우기 위한 종자의 상태에도 영향을 미치게 된다(Kwack et al. 2013; Snipes and Baskin 1994). 이처럼 작물 생산을 저해하는 탈리를 막기 위해 화학 약품 개발 등 다양한 방법으로 노력이 진행되고 있지만, 특히 분자 생물학적인 이해를 통해 탈리 현상을 효과적으로 제어하는 것이 반드시 필요하다.
다양한 모델식물을 대상으로 탈리 과정의 세포생물학적 특성과 분자 메커니즘이 연구되어 왔고, 이를 통해 탈리 활성화에 핵심적인 역할을 하는 다양한 신호전달 및 전사조절인자들이 규명되었다. 탈리는 3~4층의 layer로 구성된 abscission zone (AZ)에서 특이적으로 일어나는데, AZ은 기관 발달 초기에 기관의 기저 부에 일찍부터 형성이 된다. 적당한 때가 되어 탈리가 활성화되면 AZ의 중간 부위에서 세포벽의 분리가 일어나 기관을 몸체로부터 떨어뜨리게 된다(Patterson 2001). 이러한 과정에는 다양한 내·외부 신호전달 과정이 관여되어 있는데, 에틸렌(ethylene), 자스몬산(jasmonic acid, JA), 옥신(auxin) 등 식물의 생장을 조절하는 다양한 식물호르몬과 내부 신호전달이 탈리 활성에 영향을 주는 것으로 알려져 있으며, 외부 환경스트레스(고온, 저온, 건조 등)와 활성산소종(reactive oxygen species, ROS)와 같은 인자들 또한 활성시기에 영향을 미친다(Jacobs 1968; Sawicki et al. 2015). 이렇게 활성화된 탈리세포에서는 pectinase와 같은 세포벽 분해효소의 발현이 촉진되어 실질적인 세포벽 분리로 이어지는데, 이 과정은 INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION (IDA) 펩타이드와 LRR 수용체 단백질인 HAESA (HAE) / HAE-like 2 (HSL2)에 의해 조절된다는 것이 애기장대 꽃 기관 탈리연구를 통해 밝혀졌다(Aalen et al. 2013; Cho et al. 2008; Patharkar and Walker 2015).
자동화된 수확과 작물의 관리를 지향하는 smart farm 시대에 들어서면서 작물의 탈리 육종은 또 다른 변화가 필요하게 되었다. 본 리뷰논문에서는 모델시스템에서 연구된 식물의 탈리 조절 메커니즘에 관한 최신의 이해와 연구방향을 소개하고, 이러한 방향성이 현대 smart farm 시스템에 어떻게 적용되어야 할 것인지, 또한 앞으로 애기장대 모델시스템에서 어떠한 연구가 더 진행되어야 할 것인지에 대한 방향을 제시하고자 한다.
본 론
Abscission zone (AZ)의 형성 및 유지 메커니즘
모델식물인 애기장대의 꽃기관 탈리를 대상으로 분자적 메커니즘을 규명하기 위한 연구가 많이 수행되었다(Taylor and Whitelaw 2001). 애기장대 꽃의 AZ은 2-4개의 세포층으로 구성되어 있으며 기관발달의 초기에 형성된다(Patterson 2001). 애기장대에서 AZ가 형성되고 유지되기 위해선
작물에서는 과수 및 종자에서 일어나는 탈리에 관한 연구가 진행되었다. 과수의 경우 주로 식물의 과실과 몸통 사이의 pedicel에 AZ이 형성된다(Dong and Wang 2015; Bleecker and Patterson 1997; Tabuchi 1999).
곡물 작물에서 종자의 shattering이나 과실의 탈곡 등은 왕겨와 줄기 사이에 존재하는 AZ인 lemma-pedicel 의 joint 부분에서 일어난다(Dong and Wang 2015). 벼 (
탈리 활성화의 신호전달 메커니즘
탈리 활성에 작용하는 호르몬 신호전달의 역할
탈리의 활성과 그 시기의 조절은 식물 발달의 내부 신호전달과 다양한 외부환경 변화를 통해 결정된다. 오래전부터 식물학자들은 생리학적, 유전학적 연구들을 통해 여러 호르몬이 식물의 발달을 조절하는 물질임을 밝혔는데, 탈리 현상도 다양한 식물 호르몬과 신호전달 과정에 의해 조절됨이 규명되었다(Kim et al. 2013; Meir et al. 2019; Patterson and Bleecker 2004). 에틸렌, ABA (abscisic acid), JA, 혹은 특정한 상황에서 사이토카이닌(cytokinin, CK)은 탈리를 활성화시키는 반면, 옥신, 지베렐린, 브라시노스테로이드(Brassinosteroid, BR) 는 탈리를 억제하는 것으로 알려졌다(Cracker and Abeles 1969; Jacobs 1968; La Rue 1936; Roberts et al. 2002)(Fig. 1). 탈리의 활성화 시기는 이러한 호르몬들의 다양한 교차간섭을 통해 정교하게 조절을 받는다.
에틸렌과 옥신의 밸런스 조절은 대표적인 탈리 활성 조절을 위한 호르몬이다(Hong et al. 2000; Riov and Goren 1979). 에틸렌은 애기장대 모델의 꽃 기관 탈리를 유발하는 대표적인 호르몬이다. 수분이 이뤄진 꽃 또는 노화한 잎과 열매와 같은 탈리기관은 에틸렌을 생성하여 AZ 세포에 방출하게 되고, 축적된 에틸렌은 세포 분리 과정과 식물체로부터의 기관 분리를 촉진한다(Hong et al. 2000). 에틸렌 수용체 ETR1 및 EIN2는 에틸렌 신호전달의 핵심 구성요소로서 에틸렌에 반응하여 탈리를 조절하는 데에 중요한 역할을 한다. 그러나,
다양한 식물종의 연구에서 옥신은 탈리의 억제제로서 예상되어 왔으며(Estornell et al. 2013; La Rue 1936; Taylor and Whitelaw 2001), 남아있는 기관 대비 떨어질 기관의 높은 옥신 농도구배는 AZ의 형성과 탈리 활성을 억제하는 것으로 알려졌다(Addicott et al. 1955; Louie Jr and Addicott 1970). 최근 토마토 과실의 AZ에서 탈리 시기에 따른 DR5::GUS의 패턴이 pedicel AZ를 중심으로 극명히 나뉨을 보였는데, 이는 AZ를 중심으로 한 옥신의 농도구배 및 옥신 극성수송이 기관 탈리에 매우 중요함을 시사한다(Dong et al. 2021). 토마토 꽃의 옥신 생성 조직을 제거하여 옥신 농도를 낮추면 꽃의 탈리가 유도되었으며, 이때 에틸렌 합성을 저해하게 되면 이 효과는 사라졌다(Bar-Dror et al. 2011; Meir et al. 2010). 세포 분리에 필요한 pectinase들의 유전자 발현은 에틸렌에 의해 촉진되는데(Hong et al. 2000; Jiang et al. 2008), 옥신 처리는 이 pectinase 유전자의 발현을 억제하였다(Hong et al. 2000). 이러한 결과들은 옥신의 농도구배가 에틸렌과의 상호작용을 통해 탈리를 조절한다는 것을 제시하고 있다(Blanusa et al. 2005; Hagemann et al. 2015). 한편, 탈리 시기에 따른 에틸렌의 합성이 이러한 옥신 농도구배에 영향을 준다는 것이 보고되었는데(Kućko et al. 2019), 이는 호르몬 상호작용이 일종의 feedback loop로서 상호 조절할 가능성에 대해 반드시 연구되어야 할 필요성을 보여준다.
ABA는 최초에 어린 목화(
호르몬에 의한 탈리 조절은 다양한 작물에서도 그 역할이 보존되어 있다. 시트러스와 사과나무에 에틸렌 합성저해제과 옥신의 처리는 조기 낙과를 방제하는 효과가 있으며(Anthony and Coggins Jr 1999; Yuan and Carbaugh 2007), GA의 처리 역시 체리의 낙과를 줄이는 역할을 하는 등 다양한 호르몬의 처리 효과가 작물에서 보고되고 있다(Webster et al. 2006). 하지만 호르몬이 미치는 다양한 효과에 비해 탈리 관련 호르몬 인자의 기능적/유전학적 이해는 작물에서 매우 제한적이다. 호르몬 신호전달 요소들의 유전자 수준에서의 조절이 탈리 활성의 시기를 주로 조절하는 것으로 보여지는 만큼, 작물의 수확 시기 결정과 원예/화훼 산업의 발전을 위해 호르몬 신호전달 인자들의 유전적 기능 연구가 더욱 요구된다.
IDA-HAESA 신호전달의 탈리 조절 메커니즘
탈리의 활성화를 위해서는 호르몬 신호전달뿐만 아니라 AZ 세포를 분리시키는 신호전달이 역시 중요하게 작용함이 애기장대에서의 연구를 통해 밝혀졌다. 탈리가 활성된 이후 세포벽 분해를 통한 세포의 분리가 이루어지는데, 펩타이드 리간드 IDA와 기능적 중복성을 가진 두개의 LRR 수용체 단백질인 HAESA (HAE) / HAE-like 2 (HSL2)의 결합으로 촉발되는 신호전달이 이 분리에 매우 중요하다(Cho et al. 2008; Jinn et al. 2000; Santiago et al. 2016). 리간드의 결합 이후 IDA-HAE 신호전달은 MKK4/5, MPK3/6와 같은 mitogen- activated protein kinase (MAPK)를 활성화시키고, 활성화된 MAPK는 BREVIPEDICELLUS (BP, KNAT1), KNAT 2/6와 같은 전사조절인자의 활성을 조절하여 탈리에 중요한 세포벽 분해 및 변형 효소의 발현 증가로 이어진다(Butenko et al. 2012; Cho et al. 2008; Patharkar and Walker 2015)(Fig. 1).
IDA-HAE 작용의 주된 메커니즘은 주로 애기장대에서 규명되었으나, 최근 작물에서도 유사하게 작용할 것으로 제안되고 있다. 토마토 과실과 유채 종자의 탈리가 활성화될 때
식물 호르몬간의 상호작용이 IDA-HAE 모듈의 상위 조절자로서 탈리 신호전달을 조절할 가능성이 제시되고 있다(Cho et al. 2008; Goren 2008). 많은 연구들은 에틸렌 호르몬이 탈리 특이적인 IDA의 활성을 조절할 것으로 보고하고 있는데, 애기장대에서
환경 스트레스가 탈리에 미치는 영향
많은 식물 종들이 환경 스트레스에 노출될 경우 꽃이나 과일의 빠른 탈리가 유도된다. 가뭄은 식물의 수분함량을 줄이고 꽃과 과일이 조기에 떨어지게 만드는 요인으로, 최근 토마토에서 가뭄에 의한 pedicel 탈리가 펩타이드 호르몬인 phytosulfokine (PSK)에 의해 조절됨이 보고되었다(Reichardt et al. 2020)(Table 3). 가뭄조건에서 pedicel에의 생성이 촉진된 PSK는 세포벽 가수분해효소인
온도 스트레스 역시 목화, 콩, 포도, 고추, 아도카도, 오렌지 등 여러 작물에서 이른 탈리를 유도한다(Greer and Weston 2010; Huberman et al. 1997; Konsens et al. 1991; Monterroso and Wien 1990; Reddy et al. 1992; Sedgley and Annells 1981; Yuan and Burns 2004)(Table 3). 고온 스트레스에 노출된 고추는 에틸렌 생합성과 옥신 수송에 변화가 생겨 과실의 이른 탈리가 유도되었는데, 이는 고온스트레스에 의해 유도되는 호르몬 신호전달의 변화가 기관의 탈리 활성과 밀접한 관계가 있음을 의미한다(Huberman et al. 1997). 저온스트레스 역시 탈리에 영향을 미친다. 가장 대표적으로, 기온이 내려가는 가을에 발생하는 낙엽은 광주기, 기온, 수분함량 등이 복합적으로 작용하여 발생한다(Addicott 1982). 반면, 화훼 작물의 출하시 저온 보관은 탈리를 억제하는 가장 효과적인 방법이기도 하다. 이는 온도 변화가 탈리에 미치는 영향을 연구하기 위해서는 단순히 온도 조건만 고려하는 것이 아니라 식물의 성장 단계, 환경 조건, 그리고 유전형의 변화 등의 요인도 함께 고려해야 한다는 것을 뜻한다(Sawicki et al. 2015).
활성산소종(ROS) 은 광합성과 미토콘드리아성 호흡을 포함한 다양한 세포활동의 부산물로서 다양한 식물의 발달과정 및 스트레스 반응으로부터 형성된다. 식물은 ROS의 독성을 제거할 뿐만 아니라 신호전달의 분자로서 이용하는 메커니즘을 발달시킴으로써 주변 환경과 대사과정간의 반응의 연결고리를 만들었다(Waszczak et al. 2018). 애기장대를 비롯한 다양한 식물종에서 AZ에 ROS가 축적됨이 보고되었으며, 이는 탈리 신호전달에 영향을 주는 것으로 알려졌다(Lee et al. 2022; Liao et al. 2016; Sakamoto et al. 2008; Yang et al. 2015). 최근 애기장대에서 ROS의 생성과 분해에 관여하는Manganese superoxide dismutase 2 (MSD2)는 탈리 영역의 산화질소(nitric oxide) 농도와 ABA 신호전달 경로를 활성화시키고, 이를 통해 IDA-HAE 신호전달이 활성화됨으로써 꽃잎이 떨어지는 타이밍을 조절함이 보고되었다(Lee et al. 2022). 뿐만 아니라 다양한 작물에서도 스트레스에 반응하는 ROS와 IDA-HAE 신호전달이 탈리와 세포 분리작용에 관련 있을 것으로 보고되고 있다(Tucker and Yang 2012; Ventimilla et al. 2020; Ventimilla et al. 2021). 이는 애기장대에서 밝혀진 스트레스와 탈리 신호전달의 상호작용 메커니즘이 다양한 작물에서 보존되어 있을 가능성이 높으며, 고품질 병 저항성 작물의 육종에 이러한 메커니즘의 적용을 고려해야 함을 시사한다.
탈리 활성과정에 동반되는 세포벽의 변화
탈리 활성 신호전달 이후 탈리는 최소한 두 가지의 세포생물학적-생화학적 변화를 동반하며 일어난다. 가장 뚜렷한 변화는 AZ 내의 세포와 조직 간에 존재하는 세포벽 matrix의 구조적 붕괴이다. 세포들을 서로 연결하는 생물학적 접착제인 middle lamella는 주로 pectin으로 이루어져 있다(Carpita and Gibeaut 1993). middle lamella의 붕괴는 다양한 pectinase에 의해 일어나는데, pectin methylesterases (PMEs), polygalacturonases (PGs) 그리고 pectate lyases (PLs)와 같은 것들이 주로 pectin polymers의 cross-linking을 제거하고 다른 분해효소가 세포벽을 분해할 수 있게 해준다(Greenberg et al. 1975; Huberman and Goren 1979; Riov 1974). Middle lamella의 분해와 동시에, 세포를 둘러싸고 있는 1차 세포벽 역시 변성되어 단단한 세포벽 구조를 완화시켜 세포가 팽창하게 된다(Bleecker and Patterson 1997; Roberts et al. 2002).
탈리가 일어난 조직은 마치 칼로 자른듯 매끈한 표면을 보인다. 이것은 공간적으로 정확하게 세포벽 분해를 일으키는 효소들이 작용하였기 때문이며, 세포벽의 lignin이 이러한 공간적 작용을 조절하는 역할을 하는 것으로 알려졌다(Lee et al. 2018). 떨어지는 꽃잎에 형성된 lignin 세포벽은 탈리 활성 시기 세포벽 분해효소가 올바른 세포층의 세포벽을 절단할 수 있게 하는 가이드의 역할을 한다. 이것은 lignification이 보호층으로서 남아있는 조직을 보호한다는 기존의 설을 뒤집는 것으로(Biggs and Northover 1985; Hepworth and Pautot 2015; Moline and Bostrack 1972; Roberts et al. 2000), 떨어지는 잎 및 잎의 petiole, 또는 다른 종의 탈리 조직에서 역시 동일하게 발견되는 것으로 보아 다양한 조직의 탈리 뿐만 아니라 각종 작물에서 탈리가 일어날 때에도 lignification이 중요할 것으로 여겨진다. Lignin의 고분자 중합 반응에는 ROS의 생성과 분해를 조절하는 여러 산화환원 효소에 의한 monolignol의 산화 반응이 매우 중요하게 작용한다(Barros et al. 2015). AZ에서 높은 발현을 보이는
탈리를 조절하는 화학물질의 작용과 분자생물학적 적용방안
현대 농업에서는 다양한 화학물질 및 호르몬 합성물이 과실의 탈리나 종자의 shattering을 줄이기 위해 사용되고 있다(Table 3). 예를 들면,
호르몬 전구체를 식물에 처리하거나 생합성을 조절하여 원하는 시기에 탈리를 조절하기도 한다(Table 3). 사과는 과실의 초기 발달시기 적절한 과실수를 유지하기 위해 인위적으로 탈리를 유도해야 한다. 이 시기 과실에 benzyladenine (BA, 사이토카이닌)을 처리하여 탈리를 유도할 수 있다(Botton et al. 2011). 사과에 BA처리 후 약 2일 뒤 에틸렌 합성이 증가하기 시작했으며, 6일만에는 합성량이 최고점을 나타내었다(Botton et al. 2011; Dal Cin et al. 2005; Eccher et al. 2015). 또한, 최근 사과 과실의 탈리를 막기 위해 처리하는 hexanal은 에틸렌과 ABA 생합성 유전자의 발현을 효과적으로 떨어뜨려 탈리 활성을 늦춰주는 역할을 하는 것으로 밝혀졌다(Sriskantharajah et al. 2021). 또한 콩과 식물에의 지베렐린과 영양 복합체의 처리는 과피의 벌어짐과 종자 shattering을 감소시키는 효과가 있다(Gulluoglu et al. 2006). 그러나, 깨에서 지베렐린 호르몬의 생합성 저해제인 파클로부트라졸(paclobutrazol, PBZ) 의 처리는 오히려 종자 shattering을 감소시켜 수확량을 증가시키는데 일부 도움이 된다(Mehmood et al. 2021). 이처럼 각 작물에 효과적인 호르몬 및 케미칼의 처리방법 및 종류는 상이하며, 효율적인 사용과 수확량 증대를 위해 이들이 작용하는 분자 메커니즘이 자세히 밝혀져야 할 것이다. 또한, 개방된 노지 조건에서의 각종 탈리제 및 탈리방지제의 이용은 농경지의 토양오염을 야기할 뿐만 아니라, 군집에 따라 불균일한 탈리 양상을 보이게 되므로 실험조건뿐만 아니라 실제 필드조건에서 처리시의 다양한 분석적 접근을 통해 이들의 적용 방안을 모색해야 한다(Botton et al. 2011; Botton and Ruperti 2019; Warrington 2018).
앞으로의 전망
애기장대 모델시스템에서의 유전학·분자생물학적 연구들은 식물의 다양한 기관발달 및 생장에 관여하는 인자를 규명할 수 있었으며, 여러 작물의 다양한 발달과정에도 보존된 이러한 인자의 조절 및 신호전달 메커니즘은 다양한 작물에 적용되어 인류에게 유용하게 이용되어 왔다. 그러나 작물 수확에 있어 탈리의 중요성에도 불구하고 탈리 시스템의 분자생물학적 연구와 이를 통한 작물에의 적용은 아직 많은 부분의 연구가 필요하다.
애기장대 AZ 형성을 조절하기 위해서는 BOP1/BOP2 전사조절인자가 중요함이 잘 알려져 있지만(Hepworth et al. 2005; McKim et al. 2008), 이 외에 AZ 형성이 어떤 신호에 의해 촉발되는지, 또 BOP1/BOP2 전사조절인자가 조절하는 유전자에 의해 어떻게 AZ가 형성될 수 있는지 등 자세한 분자생물학적 메커니즘은 아직 밝혀지지 않았다. 또한, 현재까지 작물의 탈리 시스템에서 알려진 AZ 형성을 조절하는 주요 전사인자는 BOP1/BOP2 전사조절인자가 속한 그룹과 큰 차이가 나는 유전자 군이다(Konishi et al. 2006; Nakano et al. 2015). 이러한 사실들은 애기장대 AZ 형성 메커니즘과는 다른 신호전달이 작물에서 이루어질 가능성을 시사하며, 모델시스템에서의 AZ 형성에 관한 좀더 자세한 분자적 조절 메커니즘이 규명되어야 이들이 공통적으로 가진, 혹은 다른 신호전달 체계에 대한 단서를 찾을 수 있을 것이다.
반면, IDA-HAE 신호전달은 애기장대에서와 마찬가지로 작물에서 그 역할이 보존되어 탈리 활성에 영향을 줄 수 있을 것으로 여겨지고 있다(Geng et al. 2022; Lu et al. 2023). 이러한 결과는 애기장대와 작물의 AZ의 형성 및 유지 모델은 다를 수 있지만 활성 신호전달에 관련된 펩타이드와 수용체 시스템은 유사하게 작동할 수 있음을 시사한다. 한편, 최근 HAE (혹은 HSL1) 수용체는 SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR KINASE (SERK), BARELY ANY MERISTEM 1/2 (BAM1/2)와 같은 다른 LRR 수용체와 상호작용을 통해 IDA 뿐만 아니라 다른 펩타이드와 결합하여 식물의 면역반응 또는 식물의 다른 발달과정에도 영향을 주는 것으로 밝혀지고 있다(Hohmann et al. 2018; Roman et al. 2022). 작물의 탈리 제어를 위한 향후 연구는 이러한 측면에 대한 이해를 바탕으로 다양한 각도로 접근하여 신호전달이 매개하는 생리적 작용에 대한 기초적 연구가 진행되어야 할 것이다.
최근 탈리 저해작물의 특질은 로봇을 이용하여 자동화된 수확 시스템을 이용하고자 하는 smart farm에서 큰 문제로 여겨진다. 수확하고자 하는 작물의 탈리가 일어나지 않기 때문에 충분히 섬세한 작업을 하지 못하는 로봇은 수확량을 오히려 낮추기 때문이다(van Herck et al. 2020). 공학자들은 이를 해결하기 위해 수확로봇을 더욱 섬세하게 만들고, 작물의 성장과 물리적·수학적 영향에 대한 메커니즘을 도입하여 수확량을 늘리기 위해 노력하고 있다(Bac et al. 2014; Navas et al. 2021). 하지만 복잡한 생물의 성장메커니즘과 자연의 불확실성을 로봇에 도입하기보단, 생물학적 이해를 기반으로 로봇 수확에 문제를 주는 탈리 조절 메커니즘을 조절한 작물의 개발을 하는것이 좀 더 효율적일 것이다.
미래 농업에 더욱 알맞은 작물은 AZ자체가 존재하지 않는 작물이 아닌 AZ의 형성 이후의 단계를 간단한 조작만으로 조절함으로서 탈리 활성을 수확시기에 맞게 인공적으로 조절할 수 있어야 할 것이며, 이를 위해 애기장대 모델에서는 활성을 촉진하는 정확한 호르몬 신호전달체계의 이해와 환경문제에서 자유로워진 화학물질을 개발하기 위한 연구가 더욱 진행되어야 할 것이다.
적 요
식물의 탈리(abscission)는 기관 혹은 조직이 분리되는 현상으로, 필요 없어진 기관을 떨어트리거나 종자와 과실을 널리 퍼트리기 위해 자연이 선택해온 전략이다. 하지만 농업적 관점에서 이러한 종자나 과실의 탈리는 작물의 생산성과 상품의 품질을 떨어트리는 주요 요인이 될 수 있다. 때문에 전통 농업의 작물화 과정을 통해 탈리가 저해된 돌연변이들이 선택되어 교배되면서 자연적으로 익은 과일이나 종자를 떨어트리지 않는 현대의 벼, 토마토, 유채, 콩과 같은 주요 작물 품종을 얻을 수 있었다. 한 세기 가량 진행된 quantitative trait loci (QTLs) 연구 및 애기장대에서의 유전학적·분자생물학적 연구를 통해 탈리 활성에 관여하는 다양한 세포생물학적 메커니즘과 신호전달 경로 및 전사조절인자가 규명되었다. 뿐만 아니라, 식물 생장에 관여하는 다양한 호르몬 신호전달 역시 탈리 활성을 조절하는 데에 중요함이 밝혀졌으며, 이들 호르몬과 신호전달에 작용하는 여러 케미칼 처리제가 개발되어 작물의 수확량을 증대시키는데 사용되어왔다. 본 리뷰에선 최근까지 밝혀진 탈리 활성에 관여하는 신호전달과 주요 조절인자에 대해 소개하고, smart farm 시대의 미래농업에 적용되어야할 작물의 탈리 조절 메커니즘 연구가 무엇일지, 또 이를 위해 모델시스템에서 앞으로 더 연구되어야 할 것이 무엇인지에 대해 논의하고자 한다.
사 사
이 논문은 서경배 과학재단(Suh Kyungbae Foundation (SUHF-19010003)) 과 대한민국 정부(MEST)의 재원으로 한국연구재단(National Research Foundation of Korea (NRF-2019R1A6A1A10073437)의 지원을 받아 수행된 기초연구사업임.
Fig. 1.A schematic model showing the involved regulatory factors of organ abscission activation. Arrows and blunt lines indicate positive and negative regulation, respectively
Tables
Regulators involved in formation of the organ abscission zone
| Gene | Plant species | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| MADS box transcription factor | |||
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2000 | |
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2000 | |
| Arabidopsis | Seed | Pinyopich et al. 2003 | |
| Arabidopsis | Seed | Gu et al. 1998 | |
| Arabidopsis | Flower | Chen et al. 2011 | |
| Tomato | Fruit-pedicel | Mao et al. 2000 | |
| Tomato | Fruit-pedicel | Nakano et al. 2012 | |
| NPR transcription factor | |||
| Arabidopsis | Flower | McKim et al. 2008 | |
| Arabidopsis | Flower | McKim et al. 2008 | |
| bHLH transcription factor | |||
| Arabidopsis | Seed | Ogawa et al. 2009 | |
| Arabidopsis | Seed | Liljegren et al. 2004 | |
| Arabidopsis | Seed | Groszmann et al. 2011 | |
| BEL-type homeodomain transcription factor | |||
| Rice | Seed-pedicel | Yoon et al. 2014 | |
| Rice | Seed-pedicel | Konishi et al. 2006 | |
| MYB transcription factor | |||
| Rice | Seed-pedicel | Qin et al. 2010 | |
Regulators involved in the activation of organ abscission
| Gene | Plant species | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| Peptides | |||
| Arabidopsis | Flower | Cho et al. 2008 | |
| Populus Citrus Litchi |
Leaf Fruit-pedicel Fruit-pedicel |
Stø et al. 2015 Mesejo et al. 2021 Ying et al. 2016 |
|
| Tomato | Fruit-pedicel | Reichardt et al. 2020 | |
| Receptor-like kinase | |||
| Arabidopsis | Flower | Cho et al. 2008 | |
| Arabidopsis | Flower | Leslie et al. 2010 Taylor et al. 2019 |
|
| Arabidopsis | Flower | Lewis et al. 2010 Meng et al. 2016 |
|
| Arabidopsis | Flower | Burr et al. 2011 | |
| KNAT-transcription factors | |||
| Arabidopsis | Flower | Butenko et al. 2012 | |
| Arabidopsis | Flower | Butenko et al. 2012 | |
| Litchi | Fruit-pedicel | Zhao et al. 2020 | |
| Hormone-related factors | |||
| Arabidopsis | Flower | Patterson and Bleecker 2004 | |
| Rose | Flower | Gao et al. 2019 | |
| Rose | Flower | Gao et al. 2019 | |
| Tomato | Flower | Nakano et al. 2014 | |
| Arabidopsis | Flower | Ellis et al. 2005 | |
| Tomato | Flower | Hu et al. 2014 | |
Effect of chemicals / stress on organ abscission in crops
| Plant species | Treatment | Tissue | Reference |
|---|---|---|---|
| Chemical treatment | |||
| Rapeseed | Sealicit | Seed | Łangowski et al. 2019 |
| Birdsfoot trefoil | DNBP, PCP, Endothal | Seed | Wiggans et al. 1956 |
| Corn | Sugar | Fruit-pedicel | LeClere et al. 2010 |
| Apple | Benzyladenine | Fruit-pedicel | Botton et al. 2011 |
| Apple | Hexanal | Fruit-pedicel | Sriskantharajah et al. 2021 |
| Soybean | Gibberellin | Seed | Gulluoglu et al. 2006 |
| Sesame | Paclobutrazol | Seed | Mehmood et al. 2021 |
| Environmental stress | |||
| Tomato Cotton |
Drought | Fruit-pedicel Leaf |
Reichardt et al. 2020 Jordan et al. 1972 |
| Cotton Soybean Grapevine Pepper |
Heat | Fruit-peidcel Seed Flower Flower |
Reddy et al. 1992 Konsens et al. 1991 Greer and Weston 2010 Huberman et al. 1997 |
| Citrus Cotton Pepper |
Waterlogging | Fruit-pedicel Leaf Leaf |
Gómez-Cadenas et al. 1996 Najeeb et al. 2015 Goto et al. 2022 |
DNBP, di-n-butyl phthalate; PCP, pentachlorophenol.
Fig 1.
Download
-
Table 1 . Regulators involved in formation of the organ abscission zone.
Gene Plant species Tissue Reference MADS box transcription factor SHP1 Arabidopsis Seed Liljegren et al. 2000 SHP2 Arabidopsis Seed Liljegren et al. 2000 STK Arabidopsis Seed Pinyopich et al. 2003 FUL Arabidopsis Seed Gu et al. 1998 FLF Arabidopsis Flower Chen et al. 2011 J Tomato Fruit-pedicel Mao et al. 2000 MC Tomato Fruit-pedicel Nakano et al. 2012 NPR transcription factor BOP1 Arabidopsis Flower McKim et al. 2008 BOP2 Arabidopsis Flower McKim et al. 2008 bHLH transcription factor HEC3 Arabidopsis Seed Ogawa et al. 2009 IND Arabidopsis Seed Liljegren et al. 2004 ALC Arabidopsis Seed Groszmann et al. 2011 BEL-type homeodomain transcription factor SH5 Rice Seed-pedicel Yoon et al. 2014 qSH1 Rice Seed-pedicel Konishi et al. 2006 MYB transcription factor SH4/SHA1 Rice Seed-pedicel Qin et al. 2010
-
Table 2 . Regulators involved in the activation of organ abscission.
Gene Plant species Tissue Reference Peptides IDA Arabidopsis Flower Cho et al. 2008 IDA-LIKEs Populus
Citrus
LitchiLeaf
Fruit-pedicel
Fruit-pedicelStø et al. 2015
Mesejo et al. 2021
Ying et al. 2016PSK Tomato Fruit-pedicel Reichardt et al. 2020 Receptor-like kinase HAE/HSL2 Arabidopsis Flower Cho et al. 2008 EVERSHED/SOBIR1 Arabidopsis Flower Leslie et al. 2010
Taylor et al. 2019SERK1/2/3/4 Arabidopsis Flower Lewis et al. 2010
Meng et al. 2016CST Arabidopsis Flower Burr et al. 2011 KNAT-transcription factors KNAT1/BP Arabidopsis Flower Butenko et al. 2012 KNAT2/6 Arabidopsis Flower Butenko et al. 2012 LcKNAT1 Litchi Fruit-pedicel Zhao et al. 2020 Hormone-related factors ETR1 Arabidopsis Flower Patterson and Bleecker 2004 RhERF1 Rose Flower Gao et al. 2019 RhERF4 Rose Flower Gao et al. 2019 SlERF5 Tomato Flower Nakano et al. 2014 ARF1/2 Arabidopsis Flower Ellis et al. 2005 SlREV Tomato Flower Hu et al. 2014
-
Table 3 . Effect of chemicals / stress on organ abscission in crops.
Plant species Treatment Tissue Reference Chemical treatment Rapeseed Sealicit Seed Łangowski et al. 2019 Birdsfoot trefoil DNBP, PCP, Endothal Seed Wiggans et al. 1956 Corn Sugar Fruit-pedicel LeClere et al. 2010 Apple Benzyladenine Fruit-pedicel Botton et al. 2011 Apple Hexanal Fruit-pedicel Sriskantharajah et al. 2021 Soybean Gibberellin Seed Gulluoglu et al. 2006 Sesame Paclobutrazol Seed Mehmood et al. 2021 Environmental stress Tomato
CottonDrought Fruit-pedicel
LeafReichardt et al. 2020
Jordan et al. 1972Cotton
Soybean
Grapevine PepperHeat Fruit-peidcel
Seed
Flower
FlowerReddy et al. 1992
Konsens et al. 1991
Greer and Weston 2010
Huberman et al. 1997Citrus
Cotton
PepperWaterlogging Fruit-pedicel
Leaf
LeafGómez-Cadenas et al. 1996
Najeeb et al. 2015
Goto et al. 2022DNBP, di-n-butyl phthalate; PCP, pentachlorophenol..
References
- Aalen RB, Wildhagen M, Stø IM, Butenko MA (2013) IDA: a peptide ligand regulating cell separation processes in Arabidopsis. J Exp Bot 64(17):5253-5261. doi:10.1093/jxb/ert338
- Addicott F, Lynch R, Carns H (1955) Auxin gradient theory of abscission regulation. Science 121(3148):644-645
- Addicott FT (1982) Abscission. Univ of California Press.
- Addicott FT, Lyon JL (1969) Physiology of abscisic acid and related substances. Annual review of plant physiology 20(1): 139-164
- Alferez F, Zhong GY, Burns JK (2007) Citrus abscission agent induces anoxia- and senescence-related gene expression in Arabidopsis. J Exp Bot 58(10):2451-2462. doi:10.1093/jxb/erm111
- Alonso JM, Hirayama T, Roman G, Nourizadeh S, Ecker JR (1999) EIN2, a Bifunctional Transducer of Ethylene and Stress Responses in Arabidopsis. Science 284(5423):2148-2152. doi:10.1126/science.284.5423.2148
- Anthony MF, Coggins Jr CW (1999) The efficacy of five forms of 2, 4-D in controlling preharvest fruit drop in citrus. Scientia Horticulturae 81(3):267-277
- Arnaud N, Lawrenson T, Østergaard L, Sablowski R (2011) The same regulatory point mutation changed seed-dispersal structures in evolution and domestication. Current Biology 21(14):1215-1219
- Bac CW, van Henten EJ, Hemming J, Edan Y (2014) Harvesting robots for high-value crops: state-of-the-art review and challenges ahead. J Field Robotics 31(6):888-911. doi:10.1002/rob.21525
- Bar-Dror T, Dermastia M, Kladnik A, Žnidarič MT, Novak MP, Meir S, Burd S, Philosoph-Hadas S, Ori N, Sonego L (2011) Programmed cell death occurs asymmetrically during abscission in tomato. The Plant Cell 23(11):4146-4163
- Barros J, Serk H, Granlund I, Pesquet E (2015) The cell biology of lignification in higher plants. Ann Bot 115(7):1053-1074. doi:10.1093/aob/mcv046
- Biggs A, Northover J (1985) Formation of the primary protective layer and phellogen after leaf abscission in peach. Canadian journal of botany 63(9):1547-1550
- Blanusa T, Else MA, Atkinson CJ, Davies WJ (2005) The regulation of sweet cherry fruit abscission by polar auxin transport. Plant growth regulation 45:189-198
- Bleecker AB, Patterson SE (1997) Last exit: senescence, abscission, and meristem arrest in Arabidopsis. The Plant Cell 9(7):1169
- Botton A, Eccher G, Forcato C, Ferrarini A, Begheldo M, Zermiani M, Moscatello S, Battistelli A, Velasco R, Ruperti B (2011) Signaling pathways mediating the induction of apple fruitlet abscission. Plant physiology 155(1):185-208
- Botton A, Ruperti B (2019) The yes and no of the ethylene involvement in abscission. Plants (Basel) 8(6):187. doi:10.3390/plants8060187
- Burr CA, Leslie ME, Orlowski SK, Chen I, Wright CE, Daniels MJ, Liljegren SJ (2011) CAST AWAY, a membrane- associated receptor-like kinase, inhibits organ abscission in Arabidopsis. Plant physiology 156(4):1837-1850
- Butenko MA, Shi C-L, Aalen RB (2012) KNAT1, KNAT2 and KNAT6 act downstream in the IDA-HAE/HSL2 signaling pathway to regulate floral organ abscission. Plant signaling & behavior 7(1):135-138
- Butler L (1936) Inherited characters in the tomato II-Joint pedicel. J Hered 27:25-26
- Carpita NC, Gibeaut DM (1993) Structural models of primary cell walls in flowering plants: consistency of molecular structure with the physical properties of the walls during growth. The Plant Journal 3(1):1-30
- Chen MK, Hsu WH, Lee PF, Thiruvengadam M, Chen HI, Yang CH (2011) The MADS box gene, FOREVER YOUNG FLOWER, acts as a repressor controlling floral organ senescence and abscission in Arabidopsis. The Plant Journal 68(1):168-185
- Cho SK, Larue CT, Chevalier D, Wang H, Jinn T-L, Zhang S, Walker JC (2008) Regulation of floral organ abscission in Arabidopsis thaliana. Proceedings of the National Academy of Sciences 105(40):15629-15634
- CLARKE JM (1981) Effect of delayed harvest on shattering losses in oats, barley and wheat. Canadian Journal of Plant Science 61(1):25-28
- Cracker LE, Abeles FB (1969) Abscission: role of abscisic acid. Plant Physiol 44(8):1144-1149. doi:10.1104/pp.44.8.1144
- Dal Cin V, Danesin M, Boschetti A, Dorigoni A, Ramina A (2005) Ethylene biosynthesis and perception in apple fruitlet abscission (Malus domestica L. Borck). J Exp Bot 56(421):2995-3005. doi:10.1093/jxb/eri296
- Doebley JF, Gaut BS, Smith BD (2006) The molecular genetics of crop domestication. Cell 127(7):1309-1321
- Dong X, Ma C, Xu T, Reid MS, Jiang C-Z, Li T (2021) Auxin response and transport during induction of pedicel abscission in tomato. Horticulture research 8
- Dong Y, Wang Y-Z (2015) Seed shattering: from models to crops. Frontiers in Plant Science 6:476
- Eccher G, Begheldo M, Boschetti A, Ruperti B, Botton A (2015) Roles of ethylene production and ethylene receptor expression in regulating apple fruitlet abscission. Plant Physiol 169(1): 125-137. doi:10.1104/pp.15.00358
- Ellis CM, Nagpal P, Young JC, Hagen G, Guilfoyle TJ, Reed JW (2005) AUXIN RESPONSE FACTOR1 and AUXIN RESPONSE FACTOR2 regulate senescence and floral organ abscission in Arabidopsis thaliana
- Estornell LH, Agustí J, Merelo P, Talón M, Tadeo FR (2013) Elucidating mechanisms underlying organ abscission. Plant Science 199:48-60
- Gao Y, Liu Y, Liang Y, Lu J, Jiang C, Fei Z, Jiang CZ, Ma C, Gao J (2019) Rosa hybrida Rh ERF 1 and Rh ERF 4 mediate ethylene‐and auxin‐regulated petal abscission by influencing pectin degradation. The Plant Journal 99(6):1159-1171
- Geng R, Shan Y, Li L, Shi C-L, Wang J, Zhang W, Sarwar R, Xue Y-X, Li Y-L, Zhu K-M (2022) The trifecta of disease avoidance, silique shattering resistance and flowering period elongation achieved by the BnaIDA editing in Brassica napus. bioRxiv:2022.2006.2009.493885
- Gómez-Cadenas A, Tadeo FR, Talon M, Primo-Millo E (1996) Leaf abscission induced by ethylene in water-stressed intact seedlings of Cleopatra mandarin requires previous abscisic acid accumulation in roots. Plant physiology 112(1):401-408
- Goren R (2008) Plant cell separation and adhesion. Annual Plant Reviews, Volume 25. Oxford University Press
- Goto K, Yabuta S, Tamaru S, Ssenyonga P, Emanuel B, Katsuhama N, Sakagami J-I (2022) Root hypoxia causes oxidative damage on photosynthetic apparatus and interacts with light stress to trigger abscission of lower position leaves in Capsicum. Scientia Horticulturae 305:111337
- Greenberg J, Goren R, Riov J (1975) The role of cellulase and polygalacturonase in abscission of young and mature Shamouti orange fruits. Physiologia Plantarum 34(1):1-7
- Greer DH, Weston C (2010) Heat stress affects flowering, berry growth, sugar accumulation and photosynthesis of Vitis vinifera cv. Semillon grapevines grown in a controlled environment. Functional plant biology : FPB 37(3):206-214. doi:10.1071/FP09209
- Groszmann M, Paicu T, Alvarez JP, Swain SM, Smyth DR (2011) SPATULA and ALCATRAZ, are partially redundant, functionally diverging bHLH genes required for Arabidopsis gynoecium and fruit development. The Plant Journal 68(5): 816-829
- Gu Q, Ferrándiz C, Yanofsky MF, Martienssen R (1998) The FRUITFULL MADS-box gene mediates cell differentiation during Arabidopsis fruit development. Development 125(8): 1509-1517
- Gulluoglu L, Arioglu H, Arslan M (2006) Effects of some plant growth regulators and nutrient complexes on pod shattering and yield losses of soybean under hot and dry conditions. Asian Journal of Plant Sciences
- Hagemann MH, Winterhagen P, Hegele M, Wünsche JN (2015) Ethephon induced abscission in mango: physiological fruitlet responses. Frontiers in Plant Science 6:706
- Hepworth SR, Pautot VA (2015) Beyond the divide: Boundaries for patterning and stem cell regulation in plants. Front Plant Sci 6:1052-1052. doi:10.3389/fpls.2015.01052
- Hepworth SR, Zhang Y, McKim S, Li X, Haughn GW (2005) BLADE-ON-PETIOLE-dependent signaling controls leaf and floral patterning in Arabidopsis. The Plant Cell 17(5): 1434-1448
- Hohmann U, Santiago J, Nicolet J, Olsson V, Spiga FM, Hothorn LA, Butenko MA, Hothorn M (2018) Mechanistic basis for the activation of plant membrane receptor kinases by SERK-family coreceptors. Proc Natl Acad Sci USA 115(13): 3488-3493. doi:10.1073/pnas.1714972115
- Hong S-B, Sexton R, Tucker ML (2000) Analysis of gene promoters for two tomato polygalacturonases expressed in abscission zones and the stigma. Plant Physiology 123(3):869-882
- Hu G, Fan J, Xian Z, Huang W, Lin D, Li Z (2014) Overexpression of SlREV alters the development of the flower pedicel abscission zone and fruit formation in tomato. Plant Science 229:86-95
- Huberman M, Goren R (1979) Exo‐and endo‐cellular cellulase and polygalacturonase in abscission zones of developing orange fruits. Physiologia Plantarum 45(2):189-196
- Huberman M, Riov J, Aloni B, Goren R (1997) Role of ethylene biosynthesis and auxin content and transport in high temperature-induced abscission of pepper reproductive organs. Journal of plant growth regulation 16(3):129-135. doi:10.1007/PL00006986
- Ito Y, Nakano T (2015) Development and regulation of pedicel abscission in tomato. Frontiers in Plant Science 6:442
- Jacobs WP (1968) Hormonal regulation of leaf abscission. Plant Physiology 43(9 Pt B):1480
- Jiang C-Z, Lu F, Imsabai W, Meir S, Reid MS (2008) Silencing polygalacturonase expression inhibits tomato petiole abscission. Journal of Experimental Botany 59(4):973-979
- Jinn T-L, Stone JM, Walker JC (2000) HAESA, an Arabidopsis leucine-rich repeat receptor kinase, controls floral organ abscission. Genes & development 14(1):108-117
- Jordan WR, Morgan PW, Davenport TL (1972) Water stress enhances ethylene-mediated leaf abscission in cotton. Plant Physiology 50(6):756-758
- Khan M, Xu H, Hepworth SR (2014) BLADE-ON-PETIOLE genes: setting boundaries in development and defense. Plant Science 215:157-171
- Kim J, Dotson B, Rey C, Lindsey J, Bleecker AB, Binder BM, Patterson SE (2013) New clothes for the jasmonic acid receptor COI1: delayed abscission, meristem arrest and apical dominance. PloS one 8(4):e60505
- Konishi S, Izawa T, Lin SY, Ebana K, Fukuta Y, Sasaki T, Yano M (2006) An SNP caused loss of seed shattering during rice domestication. Science 312(5778):1392-1396
- Konsens I, Ofir M, Kigel J (1991) effect of temperature on the production and abscission of flowers and pods in snap bean (Phaseolus vulgaris L.). Annals of botany 67(5):391-399. doi:10.1093/oxfordjournals.aob.a088173
- Kućko A, Wilmowicz E, Ostrowski M (2019) Spatio-temporal IAA gradient is determined by interactions with ET and governs flower abscission. J Plant Physiol 236:51-60. doi:10.1016/j.jplph.2019.02.014
- Kumpf RP, Shi C-L, Larrieu A, Stø IM, Butenko MA, Péret B, Riiser ES, Bennett MJ, Aalen RB (2013) Floral organ abscission peptide IDA and its HAE/HSL2 receptors control cell separation during lateral root emergence. Proc Natl Acad Sci USA 110(13):5235-5240. doi:10.1073/pnas.1210835110
- Kwack Y-B, Kim HL, Chae W-B, Lee JH, Lee EH, Kim JG, Lee YB (2013) Regrowth of buds and flower bud formation in kiwifruit as affected by early defoliation. Korean Journal of Environmental Agriculture 32(3):201-206
- La Rue CD (1936) The effect of auxin on the abscission of petioles. Proceedings of the National Academy of Sciences 22(5): 254-259
- Łangowski Ł, Goñi O, Quille P, Stephenson P, Carmody N, Feeney E, Barton D, Østergaard L, O’Connell S (2019) A plant biostimulant from the seaweed Ascophyllum nodosum (Sealicit) reduces podshatter and yield loss in oilseed rape through modulation of IND expression. Sci Rep 9(1): 16644-16611. doi:10.1038/s41598-019-52958-0
- LeClere S, Schmelz EA, Chourey PS (2010) Sugar Levels Regulate Tryptophan-Dependent Auxin Biosynthesis in Developing Maize Kernels. Plant Physiol 153(1):306-318. doi:10.1104/pp.110.155226
- Lee J, Chen H, Lee G, Emonet A, Kim SG, Shim D, Lee Y (2022) MSD2‐mediated ROS metabolism fine‐tunes the timing of floral organ abscission in Arabidopsis. New Phytol 235(6): 2466-2480. doi:10.1111/nph.18303
- Lee Y, Yoon TH, Lee J, Jeon SY, Lee JH, Lee MK, Chen H, Yun J, Oh SY, Wen X (2018) A lignin molecular brace controls precision processing of cell walls critical for surface integrity in Arabidopsis. Cell 173(6):1468-1480. e1469
- Leslie ME, Lewis MW, Youn J-Y, Daniels MJ, Liljegren SJ (2010) The EVERSHED receptor-like kinase modulates floral organ shedding in Arabidopsis. Development 137(3):467-476
- Lewis MW, Leslie ME, Fulcher EH, Darnielle L, Healy PN, Youn JY, Liljegren SJ (2010) The SERK1 receptor‐like kinase regulates organ separation in Arabidopsis flowers. The Plant Journal 62(5):817-828
- Li C, Zhou A, Sang T (2006) Rice domestication by reducing shattering. Science 311(5769):1936-1939
- Li F, Komatsu A, Ohtake M, Eun H, Shimizu A, Kato H (2020) Direct identification of a mutation in OsSh1 causing non- shattering in a rice (Oryza sativa L.) mutant cultivar using whole-genome resequencing. Scientific Reports 10(1):14936
- Liao W, Wang G, Li Y, Wang B, Zhang P, Peng M (2016) Reactive oxygen species regulate leaf pulvinus abscission zone cell separation in response to water-deficit stress in cassava. Sci Rep 6(1):21542-21542. doi:10.1038/srep21542
- Liljegren SJ, Ditta GS, Eshed Y, Savidge B, Bowman JL, Yanofsky MF (2000) SHATTERPROOF MADS-box genes control seed dispersal in Arabidopsis. Nature 404(6779): 766-770
- Liljegren SJ, Roeder AH, Kempin SA, Gremski K, Østergaard L, Guimil S, Reyes DK, Yanofsky MF (2004) Control of fruit patterning in Arabidopsis by INDEHISCENT. Cell 116(6): 843-853
- Lin Z, Li X, Shannon LM, Yeh C-T, Wang ML, Bai G, Peng Z, Li J, Trick HN, Clemente TE (2012) Parallel domestication of the Shattering1 genes in cereals. Nature genetics 44(6): 720-724
- Louie Jr D, Addicott F (1970) Applied auxin gradients and abscission in explants. Plant Physiology 45(6):654
- Lu L, Arif S, Yu JM, Lee JW, Park Y-H, Tucker ML, Kim J (2023) Involvement of IDA-HAE module in natural development of tomato flower abscission. Plants 12(1):185
- Mao L, Begum D, Chuang H-w, Budiman MA, Szymkowiak EJ, Irish EE, Wing RA (2000) JOINTLESS is a MADS-box gene controlling tomato flower abscissionzone development. Nature 406(6798):910-913
- McKim SM, Stenvik G-E, Butenko MA, Kristiansen W, Cho SK, Hepworth SR, Aalen RB, Haughn GW (2008) The BLADE- ON-PETIOLE genes are essential for abscission zone formation in Arabidopsis
- Mehmood MZ, Qadir G, Afzal O, Din AMU, Raza MA, Khan I, Hassan MJ, Awan SA, Ahmad S, Ansar M, Aslam MA, Ahmed M (2021) Paclobutrazol improves sesame yield by increasing dry matter accumulation and reducing seed shattering under rainfed conditions. International journal of plant production 15(3):337-349. doi:10.1007/s42106-021-00132-w
- Meier U (1997) Growth stages of mono-and dicotyledonous plants= Entwicklungsstadien mono-und dikotyler Pflanzen= Estadios de las plantas mono-y dicotiledóneas= Stades phénologiques des mono-et dicotylédones cultivées. Berlin [etc.]: Blackwell
- Meir S, Philosoph-Hadas S, Riov J, Tucker ML, Patterson SE, Roberts JA (2019) Re-evaluation of the ethylene-dependent and-independent pathways in the regulation of floral and organ abscission. Journal of experimental botany 70(5): 1461-1467
- Meir S, Philosoph-Hadas S, Sundaresan S, Selvaraj KV, Burd S, Ophir R, Kochanek B, Reid MS, Jiang C-Z, Lers A (2010) Microarray analysis of the abscission-related transcriptome in the tomato flower abscission zone in response to auxin depletion. Plant Physiology 154(4):1929-1956
- Meng X, Zhou J, Tang J, Li B, de Oliveira MV, Chai J, He P, Shan L (2016) Ligand-induced receptor-like kinase complex regulates floral organ abscission in Arabidopsis. Cell reports 14(6): 1330-1338
- Mesejo C, Marzal A, Martínez-Fuentes A, Reig C, Agustí M (2021) On how auxin, ethylene and IDA-peptide relate during mature Citrus fruit abscission. Scientia horticulturae 278: 109855. doi:10.1016/j.scienta.2020.109855
- Moline HE, Bostrack JM (1972) Abscission of leaves and leaflets in Acer negundo and Fraxinus americana. American Journal of Botany 59(1):83-88
- Monterroso VA, Wien HC (1990) Flower and pod abscission due to heat stress in beans. Journal of the American Society for Horticultural Science 115(4):631-634. doi:10.21273/JASHS.115.4.631
- Najeeb U, Atwell BJ, Bange MP, Tan DK (2015) Aminoethoxyvinylglycine (AVG) ameliorates waterlogging-induced damage in cotton by inhibiting ethylene synthesis and sustaining photosynthetic capacity. Plant Growth Regulation 76:83-98
- Nakano T, Fujisawa M, Shima Y, Ito Y (2014) The AP2/ERF transcription factor SlERF52 functions in flower pedicel abscission in tomato. Journal of experimental botany 65(12): 3111-3119
- Nakano T, Kato H, Shima Y, Ito Y (2015) Apple SVP family MADS-box proteins and the tomato pedicel abscission zone regulator JOINTLESS have similar molecular activities. Plant Cell Physiol 56(6):1097-1106. doi:10.1093/pcp/pcv034
- Nakano T, Kimbara J, Fujisawa M, Kitagawa M, Ihashi N, Maeda H, Kasumi T, Ito Y (2012) MACROCALYX and JOINTLESS interact in the transcriptional regulation of tomato fruit abscission zone development. Plant physiology 158(1): 439-450
- Navas E, Fernández R, Sepúlveda D, Armada M, Gonzalez- De-santos P (2021) Soft grippers for automatic crop harvesting: A review. Sensors (Basel) 21(8):2689. doi:10.3390/s21082689
- Niruntrayakul S, Rerkasem B, Jamjod S (2009) Crossability between cultivated rice (Oryza sativa) and common wild rice (O. rufipogon) and characterization of F1 and F2 populations. Sci Asia 35:161-169
- Ogawa M, Kay P, Wilson S, Swain SM (2009) ARABIDOPSIS DEHISCENCE ZONE POLYGALACTURONASE1 (ADPG1), ADPG2, and QUARTET2 are polygalacturonases required for cell separation during reproductive development in Arabidopsis. Plant Cell 21(1):216-233. doi:10.1105/tpc.108.063768
- Ohkuma K, Lyon JL, Addicott FT, Smith OE (1963) Abscisin II, an abscission-accelerating substance from young cotton fruit. Science 142(3599):1592-1593. doi:10.1126/science.142.3599.1592
- Patharkar OR, Walker JC (2015) Floral organ abscission is regulated by a positive feedback loop. Proceedings of the National Academy of Sciences 112(9):2906-2911
- Patharkar OR, Walker JC (2018) Advances in abscission signaling. J Exp Bot 69(4):733-740. doi:10.1093/jxb/erx256
- Patterson SE (2001) Cutting loose. Abscission and dehiscence in Arabidopsis. Plant physiology 126(2):494-500
- Patterson SE, Bleecker AB (2004) Ethylene-dependent and-independent processes associated with floral organ abscission in Arabidopsis. Plant Physiology 134(1):194-203
- Pinyopich A, Ditta GS, Savidge B, Liljegren SJ, Baumann E, Wisman E, Yanofsky MF (2003) Assessing the redundancy of MADS-box genes during carpel and ovule development. Nature 424(6944):85-88
- Qin Y, Kim S-M, Zhao X, Jia B, Lee H-S, Kim K-M, Eun M-Y, Jin I-D, Sohn J-K (2010) Identification for quantitative trait loci controlling grain shattering in rice. Genes & Genomics 32:173-180
- Raja WH, UnNabi S, Kumawat K, Sharma O (2017) Pre harvest fruit drop: a severe problem in apple. Indian Farmer 4(8): 609-614
- Reddy K, Hodges H, Reddy V (1992) Temperature effects on cotton fruit retention. Agronomy journal 84(1):26-30
- Reichardt S, Piepho HP, Stintzi A, Schaller A (2020) Peptide signaling for drought-induced tomato flower drop. Science 367(6485):1482-1485. doi:10.1126/science.aaz5641
- Rick CM (1967) Fruit and pedicel characters derived from Galápagos Tomatoes’. Economic Botany 21(2):171-184
- Riov J (1974) A polygalacturonase from citrus leaf explants: role in abscission. Plant physiology 53(2):312-316
- Riov J, Goren R (1979) Effect of ethylene on auxin transport and metabolism in midrib sections in relation to leaf abscission of woody plants. Plant, cell and environment 2(1):83-89. doi:10.1111/j.1365-3040.1979.tb00778.x
- Roberts JA, Elliott KA, Gonzalez-Carranza ZH (2002) Abscission, dehiscence, and other cell separation processes. Annual review of plant biology 53(1):131-158
- Roberts JA, Whitelaw CA, Gonzalez-Carranza ZH, McManus MT (2000) Cell separation processes in plants—models, mechanisms and manipulation. Ann Bot 86(2):223-235. doi:10.1006/anbo.2000.1203
- Roman A-O, Jimenez-Sandoval P, Augustin S, Broyart C, Hothorn LA, Santiago J (2022) HSL1 and BAM1/2 impact epidermal cell development by sensing distinct signaling peptides. Nat Commun 13(1):876-876. doi:10.1038/s41467-022-28558-4
- Sakamoto M, Munemura I, Tomita R, Kobayashi K (2008) Involvement of hydrogen peroxide in leaf abscission signaling, revealed by analysis with an in vitro abscission system in Capsicum plants. Plant J 56(1):13-27. doi:10.1111/j.1365-313X.2008.03577.x
- Santiago J, Brandt B, Wildhagen M, Hohmann U, Hothorn LA, Butenko MA, Hothorn M (2016) Mechanistic insight into a peptide hormone signaling complex mediating floral organ abscission. Elife 5:e15075
- Sawicki M, Aït Barka E, Clément C, Vaillant-Gaveau N, Jacquard C (2015) Cross-talk between environmental stresses and plant metabolism during reproductive organ abscission. Journal of Experimental Botany 66(7):1707-1719
- Sedgley M, Annells CM (1981) Flowering and fruit-set response to temperature in the avocado cultivar ‘Hass’. Scientia horticulturae 14(1):27-33. doi:10.1016/0304-4238(81)90075-3
- Snipes CE, Baskin CC (1994) Influence of early defoliation on cotton yield, seed quality, and fiber properties. Field Crops Research 37(2):137-143
- Sriskantharajah K, El Kayal W, Torkamaneh D, Ayyanath MM, Saxena PK, Sullivan AJ, Paliyath G, Subramanian J (2021) Transcriptomics of improved fruit retention by hexanal in ‘honeycrisp’ reveals hormonal crosstalk and reduced cell wall degradation in the fruit abscission zone. International journal of molecular sciences 22(16):8830. doi:10.3390/ijms22168830
- Stø IM, Orr RJ, Fooyontphanich K, Jin X, Knutsen JM, Fischer U, Tranbarger TJ, Nordal I, Aalen RB (2015) Conservation of the abscission signaling peptide IDA during Angiosperm evolution: withstanding genome duplications and gain and loss of the receptors HAE/HSL2. Frontiers in Plant Science 6:931
- Tabuchi T (1999) Comparison on the development of abscission zones in the pedicels between two tomato cultivars. Journal of the Japanese Society for Horticultural Science 68(5):993-999
- Taylor I, Baer J, Calcutt R, Walker JC (2019) Hypermorphic SERK1 mutations function via a SOBIR1 pathway to activate floral abscission signaling. Plant physiology 180(2):1219-1229
- Taylor JE, Whitelaw CA (2001) Signals in abscission. New Phytologist 151(2):323-340
- Thurber CS, Jia MH, Jia Y, Caicedo AL (2013) Similar traits, different genes? Examining convergent evolution in related weedy rice populations. Molecular Ecology 22(3):685-698
- Tucker ML, Yang R (2012) IDA-like gene expression in soybean and tomato leaf abscission and requirement for a diffusible stelar abscission signal. AoB Plants 2012:pls035-pls035. doi:10.1093/aobpla/pls035
- van Herck L, Kurtser P, Wittemans L, Edan Y (2020) Crop design for improved robotic harvesting: A case study of sweet pepper harvesting. Biosystems engineering 192:294-308. doi:10.1016/j.biosystemseng.2020.01.021
- Ventimilla D, Concha D, Gonzalez-Ibeas D, Talon M, Tadeo FR (2020) Differential expression of IDA (INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION)-like genes in Nicotiana benthamiana during corolla abscission, stem growth and water stress. Durham: Research Square, Durham. doi:10.21203/rs.2.12900/v3
- Ventimilla D, Velázquez K, Ruiz-Ruiz S, Terol J, Pérez-Amador MA, Vives MC, Guerri J, Talon M, Tadeo FR (2021) IDA (INFLORESCENCE DEFICIENT IN ABSCISSION)-like peptides and HAE (HAESA)-like receptors regulate corolla abscission in Nicotiana benthamiana flowers. BMC plant biology 21(1):1-226. doi:10.1186/s12870-021-02994-8
- Warrington I (2018) Fruit thinning: Advances and Trends. United States: John Wiley & Sons, Incorporated, United States. doi:10.1002/9781119521082.ch4
- Waszczak C, Carmody M, Kangasjärvi J (2018) Reactive oxygen species in plant signaling. Annu Rev Plant Biol 69(1): 209-236. doi:10.1146/annurev-arplant-042817-040322
- Webster A, Spencer J, Dover C, Atkinson C (2006) The influence of sprays of GA3 and AVG on fruit abscission, fruit ripening and quality of two sweet cherry cultivars. Acta Horticulturae 727:467-472
- Wiggans S, Metcalfe D, Thompson H (1956) The use of desiccant sprays in harvesting Birdsfoot trefoil for seed 1. Agronomy Journal 48(7):281-284
- Wilmowicz E, Frankowski K, Kućko A, Świdziński M, de Dios Alché J, Nowakowska A, Kopcewicz J (2016) The influence of abscisic acid on the ethylene biosynthesis pathway in the functioning of the flower abscission zone in Lupinus luteus. J Plant Physiol 206:49-58. doi:10.1016/j.jplph.2016.08.018
- Yang Z, Zhong X, Fan Y, Wang H, Li J, Huang X (2015) Burst of reactive oxygen species in pedicel-mediated fruit abscission after carbohydrate supply was cut off in longan (Dimocarpus longan). Front Plant Sci 6(MAY):1-10. doi:10.3389/fpls.2015.00360
- Ying P, Li C, Liu X, Xia R, Zhao M, Li J (2016) Identification and molecular characterization of an IDA-like gene from litchi, LcIDL1, whose ectopic expression promotes floral organ abscission in Arabidopsis. Sci Rep 6(1):37135-37135. doi:10.1038/srep37135
- Yoon J, Cho LH, Kim SL, Choi H, Koh HJ, An G (2014) The BEL 1‐type homeobox gene SH 5 induces seed shattering by enhancing abscission‐zone development and inhibiting lignin biosynthesis. The Plant Journal 79(5):717-728
- Yoon J, Cho L-H, Antt HW, Koh H-J, An G (2017) KNOX protein OSH15 induces grain shattering by repressing lignin biosynthesis genes. Plant Physiology 174(1):312-325
- Yuan R, Burns JK (2004) Temperature factor affecting the abscission response of mature fruit and leaves to CMN- Pyrazole and ethephon in ‘Hamlin’ oranges. Journal of the American Society for Horticultural Science 129(3):287-293. doi:10.21273/JASHS.129.3.0287
- Yuan R, Carbaugh DH (2007) Effects of NAA, AVG, and 1-MCP on ethylene biosynthesis, preharvest fruit drop, fruit maturity, and quality of ‘Golden Supreme’and ‘Golden Delicious’ apples. HortScience 42(1):101-105
- Zhao M, Li C, Ma X, Xia R, Chen J, Liu X, Ying P, Peng M, Wang J, Shi C-L (2020) KNOX protein KNAT1 regulates fruitlet abscission in litchi by repressing ethylene biosynthetic genes. Journal of Experimental Botany 71(14):4069-4082
.jpg)
Article Tools
Stats or Metrics
Share this article on
Related articles in JPB
-
Gibberellins enhance plant growth and ginsenoside content in Panax ginseng
Chang Pyo Hong ･Gwi Yeong Jang ･Hojin Ryu
J Plant Biotechnol 2021; 48(3): 186-192 -
Functional characterization of gibberellin signaling-related genes in Panax ginseng
Jinsoo Kim·Woo-Ri Shin ·Yang-Hoon Kim·Donghwan Shim ·Hojin Ryu
J Plant Biotechnol 2021; 48(3): 148-155 -
Regulation of hormone-related genes involved in adventitious root formation in sweetpotato
Hualin Nie ･Sujung Kim･Yongjae Lee ･Hyungjun Park ･Jeongeun Lee ･Jiseong Kim･Doyeon Kim･ Sunhyung Kim
J Plant Biotechnol 2020; 47(3): 194-202
